Carrera temprana
Hunyadi se menciona por primera vez, probablemente de pequeño, en los diplomas por los que el rey Segismundo transfirió las posesiones del castillo de Hunyad (actualmente en Hunedoara, Rumanía) a uno de sus caballeros, Woyk (o Vajk), que era el padre de Hunyadi. János era de ascendencia valaca (rumana), su familia era originaria de Hateg, Transilvania, una región que ahora se encuentra en Rumanía.
De acuerdo con el uso de los nobles húngaros de la época, János tomó su nombre de familia después de su finca. La donación real había elevado a la familia Hunyadi a la cúspide del grupo de la nobleza húngara menor (no baronial). Propietarios de un dominio que abarcaba 40 aldeas, eran considerados tan adinerados como los grandes magnates que formaban el consejo del rey y ejercían el verdadero poder en el país, pero estaban muy por debajo de ellos.
El joven János siguió la carrera normal de su clase. Como caballero al frente de tropas de hasta 12 guerreros a caballo, ofreció sus servicios a los miembros más influyentes de la clase dirigente. Gracias a la influencia de Stephan Lazarević, príncipe de los serbios del norte, y de Philippo Scolari, uno de los mejores soldados de Segismundo, Hunyadi encontró su camino hacia la corte real. Poco después se casó con Erzsébet Szilágyi, hija de un noble que se había distinguido en acciones militares en las fronteras. El joven caballero acompañó al Rey a Italia y a otros países extranjeros. En Milán conoció al condottiere (capitán mercenario) Francesco Sforza y estudió el nuevo arte militar de Italia; posteriormente estudió las técnicas de guerra desarrolladas por los insurgentes husitas en Bohemia.
A su regreso a casa, Hunyadi fue considerado el mejor guerrero del sur de Hungría. Seguía sin tener un alto cargo, pero comandaba entre 50 y 100 hombres armados contra la creciente ola de ataques turcos. Sus victorias, aunque de importancia local, atrajeron una amplia atención. Con las tropas otomanas ocupando Serbia en 1439, el peligro de una invasión directa de Hungría se hizo inminente. Por ello, Hunyadi fue nombrado bán (gobernador militar) de Severin (actualmente en Rumanía), un distrito expuesto a continuos ataques. Su éxito en este cargo le proporcionó un rápido ascenso y mayores honores, incluyendo regalos de propiedades y otros ingresos. Fue nombrado voivoda (gobernador) de Transilvania, conde de Temes (actual Timiș, Rumanía), capitán de Belgrado y jefe militar de todo el sistema de defensa de las fronteras del sur. Pronto alcanzó y superó el nivel de las antiguas familias baronesas más ricas. En los años siguientes, fue capaz de repeler a los turcos no sólo de las tierras fronterizas de Hungría, sino también de la vecina Valaquia.
Tras la muerte del rey alemán de los Habsburgo Alberto II -que, como yerno de Segismundo, era también el rey de Hungría- Hunyadi apoyó la elección del joven rey polaco Władysław III (Ulászló I en Hungría) con la esperanza de obtener un apoyo activo y poderoso para una Cruzada contra los turcos.