Första karriären
Hunyadi nämns för första gången, troligen som ett litet barn, i de diplom som kung Sigismund utfärdade när han överlät Hunyads slott (nu Hunedoara i Rumänien) till en av sina riddare, Woyk (eller Vajk), som var Hunyadis far. János var av valakisk (rumänsk) härstamning, hans familj hade sitt ursprung i Hateg i Transsylvanien, en region som nu ligger i Rumänien.
I enlighet med vad som var brukligt bland dåtidens ungerska adelsmän tog János sitt släktnamn efter sin jordägda egendom. Den kungliga donationen hade upphöjt Hunyadi-familjen till de högsta leden i den mindre (icke baroniala) gruppen av ungersk adel. Som ägare till en domän som innehöll 40 byar ansågs de vara lika välbärgade som men stod långt under de stora magnaterna som utgjorde kungens råd och utövade den verkliga makten i landet.
Den unge János följde den normala karriären för sin klass. Som riddare som ledde trupper med upp till 12 beridna krigare erbjöd han sina tjänster till mer inflytelserika medlemmar av den härskande klassen. Genom inflytande från Stephan Lazarević, prins av nordserberna, och Philippo Scolari, en av Sigismunds bästa soldater, fann Hunyadi sin väg till det kungliga hovet. Kort därefter gifte han sig med Erzsébet Szilágyi, dotter till en adelsman som hade utmärkt sig i militära aktioner längs gränserna. Den unge riddaren följde kungen till Italien och andra främmande länder. I Milano bekantade han sig med condottiere (legosoldatkapten) Francesco Sforza och studerade Italiens nya militärkonst; senare studerade han de krigstekniker som utvecklades av de hussitiska upprorsmännen i Böhmen.
När han återvände hem ansågs Hunyadi vara den bästa krigaren i södra Ungern. Han var fortfarande utan höga ämbeten, men han kommenderade 50 till 100 beväpnade män mot den ökande vågen av turkiska attacker. Hans segrar, även om de var av lokal betydelse, fick stor uppmärksamhet. När ottomanska trupper ockuperade Serbien 1439 blev faran för en direkt invasion av Ungern överhängande. Hunyadi utsågs därför till bán (militärguvernör) i Severin (nu i Rumänien), ett distrikt som utsattes för ständiga attacker. Hans framgång i det befälet gav honom snabb befordran och högre hedersbetygelser, inklusive gåvor i form av jordegendomar och andra inkomster. Han blev voivode (guvernör) i Transsylvanien, greve av Temes (nu Timiș i Rumänien), kapten i Belgrad och militär ledare för hela försvarssystemet vid de södra gränserna. Han nådde och överträffade snart nivån för de rikaste gamla baronfamiljerna. Under de följande åren lyckades han driva bort turkarna inte bara från Ungerns gränsland utan även från grannlandet Valakiet.
Efter den habsburgska tyska kungen Albert II:s död – som i egenskap av Sigismunds svärson också var kung av Ungern – stödde Hunyadi valet av den unge polske kungen Władysław III (Ulászló I i Ungern) i förhoppning om ett aktivt och mäktigt stöd för ett korståg mot turkarna.