Første karriere
Hunyadi nævnes første gang, sandsynligvis som et lille barn, i de diplomer, hvormed kong Sigismund overdrog Hunyad-borgen (nu i Hunedoara, Rumænien) til en af sine riddere, Woyk (eller Vajk), som var Hunyadis far. János var af valakisk (rumænsk) herkomst, idet hans familie stammede fra Hateg i Transsylvanien, en region, der nu ligger i Rumænien.
I overensstemmelse med tidens ungarske adelsmænds sædvane tog János sit slægtsnavn efter sit landsted. Den kongelige donation havde løftet Hunyadi-familien op i de øverste rækker af den mindre (ikke baroniske) gruppe af ungarske adelsfolk. Som ejere af et domæne, der omfattede 40 landsbyer, blev de betragtet som lige så velhavende som, men rangerede langt under de store stormænd, der udgjorde kongens råd og udøvede den virkelige magt i landet.
Den unge János fulgte den normale karriere for sin klasse. Som ridder, der ledede tropper på op til 12 beridne krigere, tilbød han sine tjenester til mere indflydelsesrige medlemmer af den herskende klasse. Gennem indflydelse fra Stephan Lazarević, fyrste for de nordlige serbere, og Philippo Scolari, en af Sigismunds bedste soldater, fandt Hunyadi vej til det kongelige hof. Kort efter giftede han sig med Erzsébet Szilágyi, datter af en adelsmand, der havde udmærket sig i militære aktioner langs grænserne. Den unge ridder ledsagede kongen til Italien og andre fremmede lande. I Milano stiftede han bekendtskab med condottiere (lejesoldatkaptajn) Francesco Sforza og studerede den nye militærkunst i Italien; senere studerede han de krigsteknikker, som blev udviklet af de hussitiske oprørere i Bøhmen.
Når han vendte hjem, blev Hunyadi anset for at være den bedste kriger i det sydlige Ungarn. Han var stadig uden højt embede, men han havde kommandoen over 50-100 bevæbnede mænd mod den stigende bølge af tyrkiske angreb. Hans sejre, selv om de var af lokal betydning, tiltrak sig stor opmærksomhed. Da osmanniske tropper besatte Serbien i 1439, blev faren for en direkte invasion af Ungarn overhængende. Derfor blev Hunyadi udnævnt til bán (militærguvernør) i Severin (nu i Rumænien), et distrikt, der var udsat for konstante angreb. Hans succes i denne kommando gav ham hurtig forfremmelse og højere hæder, herunder gaver i form af jordbesiddelser og andre indtægter. Han blev voivode (guvernør) af Transsylvanien, greve af Temes (nu Timiș i Rumænien), kaptajn af Beograd og militær leder af hele forsvarssystemet ved de sydlige grænser. Han nåede snart op på og overgik niveauet for de rigeste gamle baronfamilier. I de følgende år var han i stand til at fortrænge tyrkerne ikke kun fra Ungarns grænseland, men også fra nabolandet Walachien.
Efter den habsburgske tyske konge Albert II’s død – der som Sigismunds svigersøn også var konge af Ungarn – støttede Unyadi valget af den unge polske konge Władysław III (Ulászló I i Ungarn) i håb om aktiv og magtfuld støtte til et korstog mod tyrkerne.