Wczesna kariera
Hunyadi jest po raz pierwszy wspomniany, prawdopodobnie jako małe dziecko, w dyplomach, na mocy których król Zygmunt przekazał posiadłości zamku Hunyad (obecnie Hunedoara, Rumunia) jednemu ze swoich rycerzy, Woykowi (lub Vajkowi), który był ojcem Hunyadiego. János był pochodzenia wołoskiego (rumuńskiego), jego rodzina wywodziła się z Hateg w Transylwanii, regionu znajdującego się obecnie w Rumunii.
Zgodnie z ówczesnym zwyczajem węgierskich szlachciców, János przyjął swoje nazwisko rodowe po majątku ziemskim. Królewska darowizna wyniosła ród Hunyadów do najwyższych rang wśród mniejszej (niebaronialnej) grupy węgierskiej szlachty. Posiadając 40 wsi, byli oni uważani za równie zamożnych jak wielcy magnaci, którzy tworzyli radę królewską i sprawowali prawdziwą władzę w kraju.
Młody János robił normalną karierę w swojej klasie. Jako rycerz prowadzący oddziały liczące do 12 konnych wojowników, oferował swoje usługi bardziej wpływowym członkom klasy rządzącej. Dzięki wpływom Stefana Lazarevića, księcia północnych Serbów, i Filipa Scolariego, jednego z najlepszych żołnierzy Zygmunta, Hunyadi znalazł się na dworze królewskim. Wkrótce potem poślubił Erzsébet Szilágyi, córkę szlachcica, który odznaczył się w działaniach wojennych wzdłuż granic. Młody rycerz towarzyszył królowi w podróżach do Włoch i innych krajów. W Mediolanie zawarł znajomość z condottiere (najemnym kapitanem) Francesco Sforzą i studiował nową włoską sztukę wojskową; później zapoznał się z technikami wojennymi opracowanymi przez husyckich powstańców w Czechach.
Po powrocie do domu Hunyadi był uważany za najlepszego wojownika w południowych Węgrzech. Nadal nie pełnił wysokich urzędów, ale dowodził 50-100 zbrojnymi przeciwko rosnącej fali tureckich ataków. Jego zwycięstwa, choć miały znaczenie lokalne, przyciągnęły szeroką uwagę. Gdy w 1439 r. wojska osmańskie zajęły Serbię, niebezpieczeństwo bezpośredniej inwazji na Węgry stało się nieuchronne. Hunyadi został więc mianowany bán (gubernatorem wojskowym) Seweryna (obecnie w Rumunii), okręgu narażonego na ciągłe ataki. Sukcesy w tym dowództwie przyniosły mu szybki awans i wyższe zaszczyty, w tym nadania dóbr ziemskich i inne dochody. Został wojewodą Siedmiogrodu, hrabią Temes (obecnie Timisz, Rumunia), kapitanem Belgradu i dowódcą wojskowym całego systemu obronnego na południowych granicach. Wkrótce osiągnął i przewyższył poziom najbogatszych starych rodów baronialnych. W następnych latach udało mu się wyprzeć Turków nie tylko z pogranicza Węgier, ale także z sąsiedniej Wołoszczyzny.
Po śmierci niemieckiego króla Habsburgów Alberta II – który jako zięć Zygmunta był także królem Węgier – Hunyadi poparł elekcję młodego polskiego króla Władysława III (na Węgrzech Ulászló I) w nadziei na aktywne i silne wsparcie krucjaty przeciwko Turkom.