Abstract

Konkurrens fungerar som en viktig kraft när det gäller att forma myrkoloniernas födosöksaktivitet i tid och/eller rum. Särskilt störningskonkurrens mellan kolonier är utbredd hos myror där den kan hindra konkurrenternas fysiska tillgång till en resurs, antingen direkt genom strider eller indirekt genom att separera kolonins födosöksområden. Även om konsekvenserna av interferenskonkurrens på myrornas utbredning har studerats väl i litteraturen har de beteendemekanismer som ligger till grund för interferenskonkurrens varit mindre utforskade. Det finns få uppgifter om hur myror ändrar sina utforskningsmönster eller valet av födosöksområde efter att ha upplevt aggressiva möten. I den här artikeln visar vi att den bladlusätande myran Lasius niger på individnivå reagerar på närvaron av en främmande artfrände genom direkt aggressivt beteende och lokal rekrytering i närheten av striderna. På koloninivå utlöses dock ingen defensiv rekrytering och det ”riskfyllda” området där aggressiva möten sker undviks inte specifikt vid fortsatt utforskning eller födoexploatering. Vi diskuterar hur skillnader mellan arter i känslighet för störningskonkurrens kan relateras till den rumsliga och tidsmässiga förutsägbarheten hos de livsmedelsresurser som står på spel.

1. Introduktion

Konkurrens anses i allmänhet vara den viktigaste kraften som strukturerar fördelnings- och abundansmönster i myrsamhällen . Både konkurrens genom exploatering och konkurrens genom störningar kan förekomma hos myror. Exploateringskonkurrens definieras som en arts, en grupp eller en individs förmåga att snabbt hitta och utnyttja en potentiellt begränsad resurs och därigenom göra den otillgänglig för konkurrenterna. Konkurrens genom störning definieras å andra sidan som förmågan att förhindra fysisk tillgång till en resurs, antingen direkt genom att störa eller angripa andra födosökare eller indirekt genom att avgränsa ett revir och utestänga konkurrenter från födosöksplatser . Konkurrens genom störningar är särskilt utbredd hos myror. Många myrarter uppvisar vissa former av territorialitet, och arbetare från en koloni attackerar gärna inkräktare från andra kolonier av samma eller en annan art.

Nivån på den aggression som uppvisas under störningsmöten hos myror kan anpassas till en rad olika faktorer, bland annat den art som konkurrenten tillhör, graden av förtrogenhet med konkurrenten, antalet konkurrenter och de risker som uppkommer i form av energiförlust/tidsförlust, skada eller t.o.m. dödlighet. Dessutom bestämmer den plats där mötena äger rum samt typen och kvaliteten på de resurser som står på spel intensiteten i aggressiva uppvisningar. Möten med inkräktare kan ge upphov till omedelbara och öppna attacker, som åtföljs eller inte åtföljs av utsläpp av larmferomon, vibrationsstimuli eller specifika motoriska manifestationer som syftar till att locka till sig närliggande bohålor för att få hjälp med att stänga ute konkurrenterna. I vissa fall kan individerna i stället för att angripa dra sig tillbaka och rekrytera bofasta till platsen för mötet (Oecophyla ; Pheidole ; Atta ).

Om en längre tidsskala kan konkurrens genom störningar ändra utforskningsmönstret hos myrarbetarna som undviker platsen för aggressiva möten. På samma sätt kan myror anpassa sitt beteende när det gäller rekrytering av föda i enlighet med den risk för skada eller dödlighet som är förknippad med en födosökslokal . När det gäller den bladlössätande myran Lasius niger vet man att tidigare erfarenhet av föda kan påverka deras utforskningsbeteende, men man vet inte om detta beteende, liksom dynamiken i utnyttjandet av föda, kan påverkas av tidigare erfarenhet av konkurrenter. I den här artikeln har vi därför studerat hur Lasius niger-arbetarna reagerar på närvaron av en artfrämmande inkräktare på deras kolonis hemområde. Först testade vi om en defensiv rekrytering utlöses under heterokoloniala möten, det vill säga om de arbetare som kontaktar en inkräktare rekryterar boförvanter, antingen lokalt, i närheten av konfrontationen eller inne i boet, för att hjälpa till att kuva inkräktaren. För det andra undersökte vi om myrkolonier därefter ändrar sitt beteende när det gäller utforskning och utnyttjande av föda för att undvika de platser där möten med en främmande artfrände ägde rum.

2. Material och metoder

2.1. Studerade arter och uppfödningsförhållanden

Experimenten genomfördes på tre kolonier av Lasius niger som samlades in i september 2010 på universitetsområdet i Bryssel (50,5°N och 4,2°E, Belgien). Alla fyra insamlade L. niger-kolonier var drottninglösa och innehöll mellan 1 000 och 2 000 arbetare med yngel. Kolonierna placerades i plastlådor vars väggar var belagda med Fluon. De häckade i provrör med en vattenbehållare som var försedd med bomull i ena änden. Myrorna hade också tillgång till provrör fyllda med rent vatten eller 0,6 M sackaros ad libitum. Dessutom utfodrades de varannan dag med bitar av larver av mjölmask (Tenebrio molitor). Temperaturen i försöksrummet hölls runt 22 °C, och rummet belystes enligt en 12 : 12 L : D-regim.

2.2. Försöksupplägg

Under försöken var lådorna med kolonierna förbundna med en T-brygga (bredd: 2 cm, längd på varje gren: 10 cm) av skumpapp till två födosöksområden (fyrkantiga plattformar med 6 cm sida). Foderområdena var omgivna av plexiglasväggar (höjd: 2 cm) belagda med Fluon för att förhindra att myrorna föll ner under försöken. Bryggan och födosöksområdena täcktes med bitar av vitt papper som lätt kunde bytas ut så att myrorna inte skulle kunna använda de kemiska märken som lämnats vid tidigare försök.

2.3. Experimentprotokoll

Experimentet var uppdelat i fyra på varandra följande faser (figur 2). Experimentets första fas varade i 15 minuter och bestod av myrornas spontana utforskande av bryggan och födosöksplattformarna. Denna fas följdes av en 30 minuter lång konfrontationsfas där en arbetare från en främmande koloni (som alltid tillhörde samma koloni) introducerades antingen på den vänstra eller den högra plattformen (positionen alternerades mellan upprepningarna). Liksom för de flesta myrarter bygger erkännandet av bohästar hos L. niger på kutikulära kolväten, och arbetarna reagerar i allmänhet starkt när de kommer i kontakt med en arbetare från en främmande koloni. I slutet av konfrontationsfasen fångades alla myror som var kvar i uppställningen in med en tång och placerades tillbaka i sin bohålslåda. Vi tog sedan bort de pappersbitar som täckte bron, ersatte dem med nya och fortsatte med en ny 15-minuters utforskningsfas. På detta sätt kunde myrorna endast förlita sig på sitt rumsliga minne av den plats där de mötte arbetaren från en främmande koloni. Den andra utforskningsfasen följdes av en 30-minuters fas av matutnyttjande där en flaskkapsel med 1 ml av en 0,6 M sackaroslösning placerades i mitten av varje födosöksplattform. Alla faser av experimentet spelades in med en Panasonic WV-BP250-videokamera som placerades centralt ovanför bron, i höjd med den förgrening som leder till de två områdena. Kolonierna svaltes i två dagar innan varje experiment inleddes. Papperstyckena som täckte bryggan ändrades inte mellan de olika faserna i ett experiment. Vandrande arbetare hos L. niger markerar passivt sin kolonis hemområde genom att lägga ut kutikulära föreningar från fotspår under utforskandet . Bryggan kunde således markeras under utforskningsfasen. Det är känt att en sådan områdesmarkering kan förstärka de bofasta arbetarnas angrepp på artfränder från andra kolonier. De vita pappersbitarna byttes dock ut mellan experimenten så att myrorna inte kunde påverkas i sitt val av gren av någon lukt som lämnats kvar under tidigare experiment. Tre kolonier testades och sju upprepningar av experimentet gjordes för varje koloni.

2.4. Datainsamling och statistisk analys

Vi räknade flödet av myror som rörde sig mot födosöksområdena på varje gren av bron för varje minut av experimentets fyra faser. Dessutom räknade vi antalet myror på varje födosöksområde för alla experimentets faser var tredje minut.

För att studera effekten av vårt experimentella förfarande på flödet av myror på bron under experimentets fyra faser använde vi oss av en generaliserad linjär blandad modell (GLMM), med det genomsnittliga flödet av myror per minut under varaktigheten av varje experimentell fas som svarsvariabel och experimentell fas som en fast faktor. Variation mellan kolonier i experimentets olika faser och variation mellan replikat inom kolonier i flödet av myror på bron togs hänsyn till genom att betrakta kolonin och replikat som är inbäddade i kolonin som slumpmässiga effektfaktorer, respektive. Vi använde behandlingskontrast för att jämföra det flöde av myror som observerades under den första utforskningsfasen med de flöden som observerades under de tre andra faserna av experimentet. Den statistiska modellen anpassades med den straffade kvasi-likviditetsmetoden med hjälp av glmmPQL-funktionen i MASS R-paketet med ett gammafördelningsfel.

För att testa om myrorna hade en signifikant preferens för en av broens två grenar använde vi ett binomialtest på det ackumulerade flödet av myror på varje gren (förväntad sannolikhet = 0,5) för varje replikat av experimentet. För att jämföra myrornas val i experimentets olika faser beräknade vi för varje fas det antal upprepningar där en viss procentandel av det totala flödet av myror observerades på den gren av bron som leder till den plattform där den främmande myran introducerades i konfrontationsfasen. Ett test för heterogenitet användes sedan för att jämföra fördelningarna. Slutligen undersökte vi tecknet på förändringen av andelen av det totala flödet av myror som lämnar boet mot den riskfyllda plattformen efter exponeringen för en främmande arbetare. För att göra detta använde vi studentens parade test för att inom varje upprepning av experimentet jämföra andelen myror som valde den ”riskabla” grenen (som leder till den plattform där den främmande arbetaren introducerades i konfrontationsfasen) mellan den första utforskningsfasen och alla andra faser av experimentet.

Alla statistiska analyser utfördes med R version 2.13.0 (R Foundation for Statistical Computing, Wien, Österrike, http://www.r-project.org/).

3. Resultat

Det fanns en effekt av både experimentets fas och av kolonin på koloniernas aktivitetsnivå. Det genomsnittliga flödet av myror per minut som lämnade boet skiljde sig verkligen åt mellan de fyra olika faserna i försöket (figur 1): det flöde som observerades under den första utforskningsfasen var signifikant högre än det som observerades under konfrontationsfasen (, , ), men skiljde sig inte signifikant från det som observerades under den andra utforskningsfasen (, , ) eller fasen för utnyttjande av föda (t = 0,377, , ). Variationen mellan kolonier i experimentets olika faser var mer än fyra gånger så viktig som variationen mellan replikat inom kolonier. Som framgår av figur 1 var flödet av myror som observerades i koloni 2 alltid lägre, oavsett fas, än i koloni 1 eller 3.

Figur 1

Medelflöde av arbetare som lämnar boet per minut för experimentets olika faser och de olika kolonierna (Exp 1 = första utforskningsfasen, Conf = konfrontationsfasen, Exp 2 = andra utforskningsfasen, Expl = fasen för utnyttjande av föda) och de olika kolonierna (C1, C2, C3). replikat per koloni.

I 12 av 21 replikat uttryckte myrorna ingen signifikant preferens för någon av broens grenar (binomialtest, ) under den första utforskningsfasen. I de nio replikat där de uttryckte en signifikant preferens för en gren valdes alltid broens högra gren. Detta ledde dock inte till någon systematisk orienteringsbias under experimentets övriga faser eftersom den gren där den främmande arbetaren introducerades var alternativt placerad på höger eller vänster sida.

Instiftandet av en främmande arbetare på en plattform under konfrontationsfasen ledde varken till en ökning eller en minskning av det genomsnittliga flödet av myror per minut mot detta ”riskfyllda” område (figur 2). I 11 av 21 replikat uttryckte myrorna en signifikant preferens för en gren av bron (binomialtest, ). Den gren som ledde till den plattform där den främmande arbetaren introducerades valdes i 6 replikat av dessa 11 replikat. På det hela taget skilde sig inte den frekvensfördelning av val som observerades under konfrontationsfasen från den som observerades under den första utforskningsfasen (, , ). Inom varje replikat fanns det dock en liten men signifikant minskning av andelen myror som valde den gren som ledde till den riskabla plattformen (, ).

Under den andra utforskningsfasen som följde på konfrontationsfasen försökte myrorna inte undvika den gren där den främmande arbetaren hade introducerats. Medelflödet av myror per minut på de två grenarna av bron var ungefär detsamma som under den första utforskningsfasen (figur 2). Myrorna valde företrädesvis en gren av bron i sex upprepningar av 21 (binomialtest, ). Endast i två replikat av dessa sex replikat valde myrorna den gren där den främmande arbetaren hade introducerats. På det hela taget skilde sig inte den frekvensfördelning av val som observerades under den andra utforskningsfasen från den som observerades under den första utforskningsfasen (, , ). Jämfört med myrornas val i den första utforskningsfasen fanns det ingen signifikant skillnad i den procentuella andelen myror som valde den gren som ledde till den riskabla plattformen (, ). Valet av gren i den andra utforskningsfasen påverkades därför inte av den plats där det agonistiska mötet med en främmande arbetare ägde rum.

Slutligt, under den sista fasen av matutnyttjande, ökade det genomsnittliga flödet av myror per minut på varje födosöksplattform på ett likartat sätt på de två grenarna av bron (figur 2). I 17 av 21 replikat uttryckte myrorna en signifikant preferens för en gren, i åtta replikat föredrog de den gren där den främmande arbetaren tidigare hade introducerats och i nio replikat föredrog de den andra grenen. Kollektiva val av en gren observerades oftare under utnyttjandet av föda än under experimentets övriga faser: detta är ett förväntat resultat av de förstärkande egenskaperna hos rekrytering av spår mot en födokälla . På det hela taget skilde sig inte den frekvensfördelning av val som observerades under exploateringsfasen från den som observerades under den första utforskningsfasen (, , ). Jämfört med myrornas val i den första utforskningsfasen fanns det ingen signifikant skillnad i andelen myror som valde den gren som ledde till den riskabla plattformen (, ).

För att se till ockupationsgraden i födosöksområdena varierade den djupt med experimentets fas (figur 4). Antalet myror på varje område ökade snabbt i början av den första utforskningsfasen, fram till den tionde minuten då det började minska något. Under konfrontationsfasen förblev antalet myror stabilt på det ”säkra” området, medan det ökade kraftigt på det område där den främmande myran introducerades och nådde sin topp vid den sjätte minuten. I genomsnitt var myrorna fler på den riskfyllda plattformen än på den säkra plattformen under konfrontationsfasen. När en främmande myra var närvarande inleddes faktiskt en lokal rekrytering: medan inkräktaren greps av några få bofasta myror attackerades den flera gånger av andra bofasta myror. Under den andra utforskningsfasen observerades samma beläggningsgrad som under den första utforskningsfasen för båda områdena. Slutligen inducerade införandet av en födokälla inledningsvis en liten ökning av antalet födosökare som var likartad i de två födosöksområdena och förblev stabil fram till experimentets slut.

Frekvensfördelningen av repliker som en funktion av andelen av deras födosökare på den riskabla plattformen (figur 5) skiljde sig signifikant åt mellan den första utforskningsfasen och konfrontationsfasen (, , ) på grund av den lokala defensiva rekrytering som inducerades av närvaron av en inkräktare. Å andra sidan var frekvensfördelningen av områdesbeläggning inte signifikant annorlunda mellan den första och den andra utforskningsfasen (, , ) och mellan den första utforskningsfasen och exploateringsfasen (, , ).

4. Diskussion

Fysisk kontakt eller interferens med en främmande artfrände resulterade i att flödet av Lasius niger-myror som lämnade boet minskade, och att de sistnämnda orienterade sig lika mycket mot de riskfyllda eller de säkrare platserna (figur 3). Därför rekryterade inte arbetare som hade stött på en enda främmande individ i sitt hemområde ytterligare arbetare från boet för att hjälpa till. Även om L. niger-arbetarna inte rekryterade på lång sikt, reagerade de lokalt genom att öka sitt antal i närheten av agonistiska möten (figur 4): så snart en myra kom in i det riskfyllda området började den försöka kuva inkräktaren. Detta hindrade den tillfälligt från att återvända till boet för att rekrytera boföreningar. Myrornas förlängda vistelsetid på det riskfyllda området kan därför förklara avsaknaden av långväga defensiv rekrytering. Man skulle dock kunna hävda att en sådan defensiv rekrytering skulle vara meningslös eftersom den främmande myran var underlägsen de bofasta myrorna redan från början när den introducerades i födosöksområdet. Det skulle vara intressant att veta om rekrytering sker hos L. niger när kooperativt försvar verkligen är användbart, det vill säga när de bofasta myrorna är i underläge i antal av inkräktande myror eller när resurser som kan monopoliseras av inkräktarna står på spel.

Figur 3

Fördelning av alla replikat som en funktion av andelen myror som var på väg mot det område där den främmande myran introducerades. Andelvärdena beräknades över de ackumulerade flödena av myror som observerades i slutet av varje fas av experimentet. replikat.

Efter konfrontationsfasen undvek myrorna inte det område där mötet med inkräktaren ägde rum. Till skillnad från Formica xerophila-arbetarna som undviker en plats där de har haft en negativ upplevelse , visade L. niger-kolonierna samma dynamik och mönster för utforskning före och efter att ha upplevt agonistiska interaktioner. Likaså undvek de inte eller minskade rekryteringsintensiteten mot en födokälla som upptäcktes på en potentiellt riskfylld plats där de tidigare hade upplevt aggression.

Det verkar logiskt att myrkolonier undviker potentiellt farliga områden. Därför kan man undra varför L. niger-kolonier i vårt experiment inte specifikt ändrade sin nivå av utforskning och födoämnesutnyttjande efter att ha utsatts för interferenskonkurrens.

För det första skulle man kunna hävda att en enda främmande arbetare inte utgjorde ett tillräckligt stort hot eller att exponeringstiden för hotet inte var tillräckligt lång för att framkalla ett undvikande svar. Hos den argentinska myran Linepithema humile räcker dock ett enda möte på 3 minuter med en heterokolonial artfrände för att ge en långvarig effekt som ökar benägenheten att slåss vid möten upp till en vecka senare . På samma sätt är det hos Lasius pallitarsis tillräckligt med ett kort möte med en enda potentiellt dödlig fiende för att få dem att undvika de tillhörande födoplatserna även 18-24 timmar efter mötet . I vårt experiment hade alltså L. niger-myrorna gott om tid att uppfatta interferenskonkurrensinteraktioner: inkräktaren dödades inte omedelbart utan attackerades fysiskt av flera inhemska arbetare under de 30 minuter som konfrontationsfasen pågick.

För det andra skulle man kunna invända att myrorna inte hade tillräckligt med tid för att utveckla ett rumsligt minne av den plats där det aggressiva mötet ägde rum. L. niger-arbetarna är dock kända för att ha ett väl fungerande rumsligt minne . Grüter et al. visade t.ex. med hjälp av en T-bro som liknar vårt experiment att efter ett enda besök vid en födokälla kunde de flesta L. niger-arbetarna orientera sig mot den gren som var förknippad med födokällan, endast på grundval av visuella landmärken.

För det tredje är det troligt att förmågan hos en myrart att justera sina strategier för att utforska, leta efter föda och försvara sig för att matcha de omgivande konkurrensriskerna är föremål för ett naturligt selektionstryck och därmed starkt korrelerad till dess ekologi . Specifikt kan interferenskonkurrensinteraktioner leda till olika territoriella strategier och födosöksstrategier beroende på egenskaperna hos de livsmedelsresurser som står på spel. Till exempel utnyttjas tidsmässigt och rumsligt varierande födokällor, såsom byten eller fröplättar, av flera myrarter. Den flyktiga tillgången till sådana resurser gör det dyrt och svårt att upprätthålla absoluta territorier. Därför verkar en hög känslighet för konkurrenstryck vara väl lämpad för de myror som utnyttjar flyktiga resurser, vilket gör det möjligt för dem att på ett flexibelt sätt anpassa sitt beteende när det gäller utforskning och utnyttjande av föda och därmed minska överlappningen av födoområden mellan konkurrerande grannkolonier. Till skillnad från bytes- eller fröplättar erbjuder bladluskolonier stabila och förnybara resurser. Eftersom myror ständigt behöver kolhydrater från honungsdagg för att upprätthålla sina dagliga aktiviteter måste bladlusskötande myror som L. niger upprätthålla tillgången till sådana resurser, även när det finns en risk för konkurrens. Myror som tar hand om bladlöss kan således prioritera stabilisering av områden där de söker föda genom att vara svagt känsliga för punktvisa störningar och konkurrensinteraktioner. Eftersom L. niger lever i miljöer där kontakter med konkurrenter är oundvikliga, skulle försvaret av bladlusresurser kunna uppnås genom en lokal förstärkning av agonistiskt beteende på viktiga platser, t.ex. i närheten av bladluskolonier eller födosöksspår. När konkurrenstrycket blir högre kommer den aktiva rekryteringen av försvarare inifrån boet sedan att avgöra kolonins förmåga att dominera och förflytta konkurrenterna eller att överge födoresursen.

Då aggressiva beteenden kan vara kostsamma i form av energi, tid och fysiska skador, bör all information om konkurrenstryck integreras på koloninivå för att forma kolonins utforsknings- och födosöksstrategier. Vår studie visar dock att integreringen av sådan information kan variera mellan olika myrarter, L. niger är svagt känslig för tidigare exponering för en begränsad interferenskonkurrens. För att fullt ut förstå myrkoloniernas beslutsprocess måste artspecifika reaktioner på agonistiska stimuli undersökas i olika sammanhang, t.ex. när de resurser som står på spel är av olika kvalitet. Eftersom födokällorna i naturen varierar i sin rumsliga och tidsmässiga tillgänglighet, liksom i den risk som är förknippad med dem, kan kolonierna tvingas fatta komplexa beslut: detta bör inbegripa avvägningar mellan monopolisering av belönande områden under normala konkurrensförhållanden och undvikande av farliga områden genom en hög rumslig flexibilitet i deras hemområde.

Oppenbargörande

Författarna förklarar att de inte har någon direkt ekonomisk koppling till någon av de kommersiella identiteter som nämns i denna artikel.

Acknowledgments

Detta arbete finansierades av ett PICS utbytesprogram (2008-10) mellan UMR CNRS 5169 (University Toulouse III) och Unit of Social Ecology (ULB) samt av FRFC Grant 2.4600.09. från Belgiens nationella fond för vetenskaplig forskning. D. Claire är seniorforskare vid Belgiens nationella fond för vetenskaplig forskning.