Korai pályafutás
Hunyadit először – valószínűleg még kisgyermekként – azokban az oklevelekben említik, amelyekkel Zsigmond király Hunyad várának (ma Hunyadoara, Románia) birtokát egyik lovagjának, Woyknak (vagy Vajknak), aki Hunyadi apja volt, átadta. János walachiai (román) felmenőkkel rendelkezett, családja a ma Romániához tartozó erdélyi Hategből származott.
A korabeli magyar nemesek szokása szerint János a családnevét földbirtoka után vette fel. A királyi adomány a Hunyadi családot a magyar nemesség kisebb (nem bárói) csoportjának legfelsőbb soraiba emelte. Egy 40 falut magába foglaló uradalom birtokosai, ugyanolyan jómódúnak számítottak, mint a nagy mágnások, akik a királyi tanácsot alkották és az országban a valódi hatalmat gyakorolták, de messze alatta álltak.
A fiatal János az osztályának szokásos karrierjét követte. Az akár 12 lovas harcosból álló csapatokat vezető lovagként felajánlotta szolgálatait az uralkodó osztály befolyásosabb tagjainak. Stephan Lazarević, az északi szerbek fejedelme és Philippo Scolari, Zsigmond egyik legjobb katonája befolyása révén Hunyadi megtalálta az utat a királyi udvarba. Nem sokkal később feleségül vette Szilágyi Erzsébetet, egy nemesember lányát, aki a határ menti katonai akciókban tűnt ki. Az ifjú lovag elkísérte a királyt Itáliába és más külföldi országokba. Milánóban megismerkedett a condottiere (zsoldoskapitány) Francesco Sforzával, és tanulmányozta Itália új hadművészetét; később a csehországi huszita felkelők által kifejlesztett hadviselési technikákat tanulmányozta.
Hunyadit hazatérve Dél-Magyarország legjobb harcosának tartották. Még mindig nem volt magas tisztsége, de 50-100 fegyveresnek parancsolt az egyre erősödő török támadási hullámmal szemben. Győzelmei, bár helyi jelentőségűek voltak, széleskörű figyelmet keltettek. Mivel az oszmán csapatok 1439-ben elfoglalták Szerbiát, Magyarország közvetlen megszállásának veszélye fenyegetővé vált. Ezért Hunyadit a folyamatos támadásoknak kitett Severin (ma Romániában) bán (katonai kormányzó) helytartójává nevezték ki. E parancsnokságban elért sikerei gyors előmenetelt és magasabb kitüntetéseket, köztük földbirtokok és egyéb jövedelmek ajándékozását hozták számára. Erdély vajdája (kormányzója), Temes (ma Temes, Románia) grófja, Belgrád kapitánya és a déli határok teljes védelmi rendszerének katonai vezetője lett. Hamarosan elérte és meghaladta a leggazdagabb régi bárói családok szintjét. A következő években nemcsak Magyarország határvidékéről, hanem a szomszédos Waláchiából is vissza tudta szorítani a törököket.
A Habsburg német király, II. Albert halála után – aki Zsigmond vejeként Magyarország királya is volt -, Hunyadi támogatta a fiatal lengyel király, III. Władysław (Magyarországon I. Ulászló) megválasztását a török elleni keresztes hadjárat aktív és hathatós támogatásának reményében.