V roce 1979 hrál Wincott v kanadském dobrodružném filmu Wild Horse Hank po boku Lindy Blair. V roce 1981 se objevil v kanadském dramatickém filmu Kruh dvou s Richardem Burtonem v hlavní roli. V letech 1979 a 1981 se také objevil ve dvou epizodách kanadského televizního seriálu The Littlest Hobo.

Po absolvování Juilliardu byl Wincott v roce 1987 obsazen do filmu Sicilián v roli desátníka Silvestra Cania. V témže roce byl také obsazen do hry Erica Bogosiana Talk Radio v roli zhuleného fanouška heavy metalu jménem Kent. Následující rok se Wincott objevil ve filmu Olivera Stonea natočeném podle této hry. V osmdesátých letech se objevil také v amerických televizních seriálech jako Miami Vice, Crime Story a The Equalizer, stejně jako v kanadském policejním seriálu Night Heat – seriálu, v němž hrál jeho bratr Jeff.

Wincott opět spolupracoval s Oliverem Stonem v roce 1989, kdy se objevil ve filmu Narozen 4. července jako vietnamský veterán upoutaný na lůžko, a poté ještě jednou v roce 1991 ve filmu The Doors, kde hrál roli Paula Rothchilda, producenta prvních pěti alb skupiny The Doors. V roce 1991 si také zahrál roli Guye z Gisbornu ve filmu Robin Hood: Princ zbojníků, pobočníka šerifa z Nottinghamu (Alan Rickman), který je ve filmu zároveň šerifovým bratrancem.

V roce 1993 se objevil ve filmu Romeo krvácí jako mafián Sal a zahrál si také roli Rocheforta v Disneyho filmu Tři mušketýři s Kieferem Sutherlandem, Charliem Sheenem a Chrisem O’Donnellem. Následujícího roku si Wincott zahrál ve filmu The Crow (Vrána) postavu Kingpina Top Dollara po boku Brandona Leeho. V roce 1995 se objevil ve filmu Mrtvý muž s Johnnym Deppem. V roce 1996 hrál básníka Reného Ricarda v životopisném filmu Basquiat. Hrál také roli žoldáka Franka Elgyna ve filmu Vetřelec: Vzkříšení z roku 1997.

Wincott si zahrál psychopatického únosce po boku Morgana Freemana ve filmu Along Came a Spider z roku 2001. Následující rok hrál Armanda Dorleaca, sadistického vězeňského dozorce, ve filmové verzi Hraběte Monte Christa z roku 2002 s Jimem Caviezelem v hlavní roli. V roce 2004 hrál Julia Bickeho, bratra Samuela J. Bickeho (hrál ho Sean Penn) ve filmu Atentát na Richarda Nixona. V roce 2006 se Wincott objevil ve westernu Seraphim Falls s Piercem Brosnanem a Liamem Neesonem v hlavních rolích. V letech 2007 a 2008 se objevil také ve filmech The Diving Bell and the Butterfly a What Just Happened.

V roce 2009 si zahrál ve filmu A Lonely Place for Dying v roli vedoucího projektu CIA Anthonyho Greenglasse. Na začátku roku 2012 byl obsazen do role známého sériového vraha Eda Geina v životopisném dramatu Hitchcock.

V roce 2014 si Wincott zahrál hackera Adriana Crosse v minisérii 24: Live Another Day. V následujícím roce si zahrál v kanadském westernovém dramatu Forsaken po boku Kiefera a Donalda Sutherlanda. V roce 2016 si také zahrál roli Old Billa ve dvou epizodách 1. série sci-fi westernového seriálu Westworld.

V roce 2017 se objevil v dramatickém seriálu MTG Veni Vidi Vici. V tomto švédském seriálu hraje dánský herec Thomas Bo Larsen a soustředí se na pornoprůmysl. Wincott hraje roli Georginy, transgenderové bývalé pornorežisérky. Seriál byl vybrán jako jeden z nejlepších nových evropských seriálů na přehlídce MIPDrama, která se každoročně koná v Cannes. Seriál byl v roce 2017 také streamován na Hulu.

Wincott také propůjčil svůj hlas několika postavám ve videohrách a animovaných filmech: V roce 2002 propůjčil hlas Scroopovi, zlovolnému pavoukovi/krabovi podobnému stvoření v animovaném filmu společnosti Disney Planeta pokladů; hlas Scroopovi propůjčil také ve stejnojmenné doprovodné videohře pro Sony PlayStation. V roce 2004 namluvil Proroka pravdy ve videohře Halo 2. V roce 2005 také propůjčil hlas panu Bigovi v obnovené videohře Narc. V roce 2012 propůjčil hlas několika postavám ve videohrách: hlasy pro Julese Merita ve hře Syndicate, Griffina v interaktivním grafickém románu Infex a Smrt ve hře Darksiders II.

.