Mayer se narodil v Bethesdě ve státě Maryland židovským rodičům Jerrymu a Louise Mayerovým (nar. 1936). Ke své bar micva požádal rodiče o filmovou kameru a dostal Super 8 s jedním objektivem a zoomem. Jeho prvním filmem byla dramatizace „The Night the Lights Went out in Georgia“ (Noc, kdy v Georgii zhasla světla). Po absolvování střední školy Charlese W. Woodwarda studoval na Wisconsinské univerzitě a poté přestoupil ke studiu herectví na New York University (NYU), Graduate Acting Program na Tisch School of the Arts, kde v roce 1983 získal titul MFA v oboru divadlo. Začal vystupovat na jevišti v New Yorku, hrál například ve hře Tonyho Kushnera A Bright Room Called Day, ale v roce 1990 se začal věnovat režii, pracoval na volné noze a zároveň učil na NYU, Lincoln Center Theater Institute a Juilliard School. Působil také jako asistent režie Kushnerovy hry Hydriotaphia.
BroadwayEdit
V roce 2007 získal Mayer svou první cenu Tony za režii muzikálové adaptace Spring Awakening (2006), která získala i cenu za nejlepší muzikál. V roce 2002 byl nominován na cenu Tony za režii muzikálu Thoroughly Modern Millie, který poté režíroval na londýnském West Endu. Za Spring Awakening i Thoroughly Modern Millie získal Mayer také cenu Drama Desk Award za vynikající režii muzikálu.
Další broadwayské tituly: The Lion in Winter (1999), obnovené představení You’re a Good Man, Charlie Brown z roku 1999 a Side Man (1998; cena Drama Desk Award). V roce 1998 režíroval obnovenou hru Arthura Millera A View from the Bridge s Anthonym LaPagliou a Brittany Murphyovou v hlavních rolích, za kterou byl nominován na cenu Tony a získal cenu Drama Desk Award. V roce 1997 režíroval muzikál Triumph of Love s Betty Buckleyovou, Susan Eganovou a F. Murray Abrahamem v hlavních rolích, s hudbou Jeffreyho Stocka a texty Susan Bikenheadové.
Mayer režíroval a byl spoluautorem knihy k muzikálu American Idiot (2010), který vznikl na motivy alba American Idiot skupiny Green Day z roku 2004. V roce 2011 režíroval a „přebudoval“ obnovené představení On a Clear Day You Can See Forever s Harrym Connickem Jr. v hlavní roli.
Režíroval první broadwayskou inscenaci Hedwig and the Angry Inch, která měla premiéru v roce 2014.
Mimo BroadwayEdit
Mayerovy mimobroadwayské režijní počiny zahrnují The Credeaux Canvas, John C. Mayer. Russella Hloupé děti, Dítě hněvu Petera Hedgese, Pohled z kopule Theresy Rebeckové a newyorská premiéra hry Janusze Głowackého Antigona v New Yorku.
Film a televizeEdit
Po více než 15 letech režírování na Broadwayi i mimo něj Mayer v roce 2004 debutoval jako režisér celovečerního filmu Domov na konci světa s Colinem Farrellem a Robin Wright Pennovou v hlavních rolích. Poté natočil rodinný film Flicka (2006), adaptaci příběhu Můj přítel Flicka, který se stal hitem na DVD trhu. V letech 2013 a 2014 režíroval vybrané epizody seriálu Alpha House společnosti Amazon s Johnem Goodmanem v hlavní roli. V roce 2015 režíroval novou filmovou adaptaci Racka s Annette Bening, Coreym Stollem a Saoirse Ronan v hlavních rolích.
Režíroval pilotní díl seriálu Smash televizní stanice NBC, který se vysílal od února 2012.
Neměl by být zaměňován s identicky psaným Michaelem Mayerem, který režíroval film Graduation (2007).
OperaEdit
Mayer debutoval v Metropolitní opeře v roce 2012 s Rigolettem; scénu přenesl z Mantovy 16. století do Las Vegas 60. let 20. století. V roce 2017 byl režisérem premiéry opery Marnie Nica Muhlyho pro Anglickou národní operu, která byla později uvedena v Metropolitní opeře v roce 2018. V prosinci 2018 režíroval také novou inscenaci Verdiho La traviaty pro Metropolitní operu.
.