Geleid door Antigone gaat Oedipus het dorp Colonus binnen en gaat op een steen zitten. Ze worden aangesproken door een dorpeling, die eist dat ze weggaan, omdat die grond heilig is voor de Furiën, of Erinyen. Oedipus herkent dit als een teken, want toen hij de voorspelling kreeg dat hij zijn vader zou doden en met zijn moeder zou trouwen, onthulde Apollo hem ook dat hij aan het eind van zijn leven zou sterven op een voor de Furiën heilige plaats en een zegen zou zijn voor het land waarin hij begraven ligt.
Het koor, bestaande uit oude mannen uit het dorp, komt binnen en haalt Oedipus over de heilige grond te verlaten. Dan ondervragen ze hem over zijn identiteit en zijn geschokt als ze vernemen dat hij de zoon van Laius is. Hoewel zij beloofd hebben Oidipous geen kwaad te doen, willen zij hem toch uit hun stad verdrijven, omdat zij vrezen dat hij die zal vervloeken. Oedipus antwoordt dat hij niet moreel verantwoordelijk is voor zijn misdaden, omdat hij zijn vader uit zelfverdediging heeft gedood. Verder vraagt hij om hun koning, Theseus, te mogen zien en zegt: “Ik kom als een heilig persoon, iemand vol vroomheid en macht, met een groot geschenk voor uw hele volk.” Het koor is verbaasd en besluit hun oordeel over Oedipus uit te stellen tot Theseus, koning van Athene, arriveert.
Ismene arriveert te paard, blij haar vader en zuster te zien. Zij brengt het nieuws dat Eteocles de troon van Thebe heeft afgepakt van zijn oudere broer Polynices, terwijl Polynices steun zoekt bij de Argives om de stad aan te vallen. Beide zonen hebben van een orakel gehoord dat de uitkomst van het conflict zal afhangen van waar hun vader begraven ligt. Ismene vertelt haar vader dat Creon van plan is hem te komen halen en hem aan de rand van Thebe te begraven, zonder fatsoenlijke begrafenisrituelen, zodat de macht die zijn graf volgens het orakel zal hebben, aan geen enkel ander land zal worden verleend. Als Oidipous dit hoort, vervloekt hij zijn beide zonen omdat zij hem niet goed behandeld hebben, in tegenstelling tot zijn toegewijde dochters. Hij belooft trouw aan geen van zijn ruziënde zonen, maar aan het volk van Colonus, dat hem tot nu toe goed heeft behandeld, en vraagt hen verder om bescherming tegen Creon.
Omdat Oedipus de heilige grond van de Eumeniden heeft betreden, zeggen de dorpelingen hem dat hij bepaalde rituelen moet uitvoeren om hen gunstig te stemmen. Ismene biedt zich aan om ze voor hem uit te voeren en vertrekt, terwijl Antigone bij Oedipus blijft. Intussen ondervraagt het koor Oedipus opnieuw en wil de details weten van zijn incest en vadermoord. Nadat hij hen zijn droevige verhaal heeft verteld, komt Theseus binnen, en in tegenstelling tot het nieuwsgierige koor zegt hij: “Ik weet alles van je, zoon van Laius.” Hij sympathiseert met Oidipous en biedt hem onvoorwaardelijke hulp aan, waardoor Oidipous Theseus prijst en hem zijn begraafplaats aanbiedt, die hem de overwinning zal verzekeren in een toekomstig conflict met Thebe. Theseus protesteert en zegt dat de twee steden bevriend zijn, en Oedipus antwoordt met wat misschien wel de beroemdste toespraak uit het stuk is. “O Theseus, beste vriend, alleen de goden kunnen nooit verouderen, de goden kunnen nooit sterven. Al het andere in de wereld wordt door de Almachtige Tijd uitgewist, verpletterd tot niets…” Theseus maakt Oedipus burger van Athene en laat het koor over hem waken als hij vertrekt. Het koor zingt over de glorie en schoonheid van Athene.
Creon, de vertegenwoordiger van Thebe, komt naar Oedipus en veinst medelijden met hem en zijn kinderen, en zegt hem dat hij terug moet keren naar Thebe. Oedipus walgt van Creons dubbelhartigheid en vertelt over al het leed dat Creon hem heeft aangedaan. Creon wordt kwaad en onthult dat hij Ismene al gevangen heeft genomen; daarna draagt hij zijn wachters op Antigone met geweld te grijpen. Zijn mannen beginnen hen weg te voeren in de richting van Thebe, misschien met het plan om hen te gebruiken als chantage om Oedipus te laten volgen, uit een verlangen om Thebanen terug te brengen naar Thebe, of gewoon uit woede. Het koor probeert hem tegen te houden, maar Creon dreigt met geweld om Oedipus terug te brengen naar Thebe. Het koor roept dan Theseus, die van het offeren aan Poseidon komt, om Creon te veroordelen door hem te zeggen: “Je bent gekomen naar een stad die rechtvaardigheid in praktijk brengt, die niets bestraft zonder wet.” Creon antwoordt met de veroordeling van Oedipus: “Ik wist dat ik nooit een vadermoordenaar zou herbergen… erger nog, een schepsel dat zo verdorven is, blootgesteld als de partner, de onheilige echtgenoot van zijn eigen moeder.” Oedipus, woedend, verklaart nogmaals dat hij moreel niet verantwoordelijk is voor wat hij gedaan heeft. Theseus leidt Creon weg om de twee meisjes terug te halen. De Atheners overmeesteren de Thebanen en geven beide meisjes terug aan Oedipus. Oedipus wil Theseus uit dankbaarheid kussen, maar trekt zich dan terug, omdat hij erkent dat hij nog steeds verontreinigd is.
Theseus deelt Oedipus dan mee dat er een smekeling naar de tempel van Poseidon is gekomen die met hem wil spreken; het is Oedipus’ zoon Polynices, die door zijn broer Eteocles uit Thebe is verbannen. Oedipus wil niet met hem praten en zegt dat hij het geluid van zijn stem verafschuwt, maar Antigone haalt hem over te luisteren door te zeggen: “Veel andere mannen hebben opstandige kinderen, ook snel opvliegend… maar ze luisteren naar rede, ze geven toe.” Oedipus geeft toe en Polynices komt binnen, klaagt over de ellendige toestand van Oedipus en smeekt zijn vader met hem te spreken. Hij vertelt Oedipus dat hij door zijn broer ten onrechte uit Thebe is verjaagd en dat hij zich opmaakt om de stad aan te vallen. Hij weet dat dit het gevolg is van de vloek die Oedipus over zijn zonen heeft uitgesproken en smeekt zijn vader om op te houden. Hij gaat zelfs zover dat hij tegen zijn vader zegt: “Wij delen hetzelfde lot.” Oedipus zegt hem dat hij zijn lot verdient, omdat hij zijn vader heeft verstoten. Hij voorspelt dat zijn twee zonen elkaar zullen doden in de komende strijd. “Sterf, door de hand van je eigen broer, sterf… en dood de man die je verdreef. Dus vervloek ik je leven!” Antigone probeert haar broer tegen te houden en zegt hem dat hij Thebe niet moet aanvallen om te voorkomen dat hij door de hand van zijn broer sterft. Weigerend zich te laten ontmoedigen, gaat Polynices weg.
Na hun gesprek steekt er een hevig onweer op, dat Oedipus interpreteert als een teken van Zeus van zijn naderende dood. Hij roept Theseus en zegt hem dat het tijd is om het geschenk te geven dat hij aan Athene heeft beloofd. Vol kracht staat de blinde Oedipus op en loopt, terwijl hij zijn kinderen en Theseus roept hem te volgen.
Een bode komt binnen en vertelt het koor dat Oedipus dood is. Hij leidt zijn kinderen en Theseus weg, baadt zich dan en schenkt plengoffers terwijl zijn dochters treuren. Hij zei hun dat hun last om voor hem te zorgen was weggenomen en vroeg Theseus te zweren zijn dochters niet in de steek te laten. Toen zond hij zijn kinderen weg, want alleen Theseus kon de plaats van zijn dood kennen en het doorgeven aan zijn erfgenaam. Toen de boodschapper zich omkeerde om naar de plek te kijken waar Oidipous het laatst stond, zei hij: “We konden de man niet zien – hij was weg, nergens! En de koning, alleen, zijn ogen beschermend, beide handen gespreid tegen zijn gezicht alsof er een vreselijk wonder voor zijn ogen flitste en hij, hij kon het niet verdragen om te kijken.” Theseus komt binnen met Antigone en Ismene, die wenen en rouwen om hun vader. Antigone verlangt ernaar het graf van haar vader te zien, zelfs om daar met hem begraven te worden in plaats van zonder hem te leven. De vrouwen smeken Theseus hen mee te nemen, maar hij herinnert hen eraan dat de plek geheim is en dat niemand er mag komen. “En hij zei dat als ik mijn belofte hield, ik mijn land voor altijd vrij van schade zou houden.” Antigone stemt toe en vraagt om doorgang terug naar Thebe, waar ze hoopt de opmars van de Zeven tegen Thebe tegen te houden. Iedereen vertrekt richting Athene.