1979年、カナダの冒険活劇『ワイルド・ホース・ハンク』にリンダ・ブレアとともに主演。 1981年には、リチャード・バートン主演のカナダのドラマ「サークル・オブ・ツー」に出演。 また、1979年と1981年にカナダのTVシリーズ「The Littlest Hobo」の2つのエピソードに出演。

ジュリアードを卒業後、ウィンコットは1987年の映画「The Sicilian」にシルベストロ・カニオ伍長役で出演した。 同年、エリック・ボゴシアンの舞台『Talk Radio』に、ケントという名のヘビーメタルファンの役で出演。 翌年には、この舞台を基にしたオリバー・ストーン監督の映画にも出演している。 1989年にはオリバー・ストーン監督と再び仕事をし、『7月4日に生まれて』に寝たきりのベトナム帰還兵として出演、1991年には『ドアーズ』に出演し、ドアーズの最初の5枚のアルバムのプロデューサー、ポール・ロスチャイルドを演じた。 1991年には『ロビン・フッド／盗賊の王子様』でギズボーンのガイ役を演じ、ノッティンガム保安官（アラン・リックマン）の子分で、映画では保安官のいとこでもある。

1993年には映画『ロミオは流血する』にマフィアのサルとして出演し、キーファー・サザーランド、チャーリー・シーン、クリス・オドネル主演のディズニー映画『三銃士』でロシュフォールの役を演じた。 翌年、ウィンコットは『The Crow』でブランドン・リーの相手役としてキング・オブ・ダラーを演じた。 1995 年には『Dead Man』に出演し、ジョニー・デップと共演した。 1996年の伝記映画『バスキア』では詩人ルネ・リカールを演じた。 また、1997年の『エイリアン・リザレクション』では傭兵フランク・エルギンを演じた。

ウィンコットは2001年の『アロング・カム・ア・スパイダー』でモーガン・フリーマンとサイコパスの誘拐犯を演じた。 翌年には、ジム・カヴィーゼル主演の『モンテ・クリスト伯』の2002年映画版で、サディスティックな刑務所長、アルマン・ドルレアックを演じました。 2004年には『リチャード・ニクソン暗殺』でショーン・ペン演じるサミュエル・J・ビッケの弟、ジュリアス・ビッケを演じた。 2006 年、ウィンコットはピアース・ブロスナン、リーアム・ニーソン主演の西部劇映画『セラフィム・フォールズ』に出演した。 また、2007年には『The Diving Bell and the Butterfly』、2008年には『What Just Happened』に出演。

2009年には『A Lonely Place for Dying』にCIAプロジェクトマネージャーのアンソニー・グリーングラス役で出演した。 2012年初頭、彼は伝記ドラマ映画『ヒッチコック』で悪名高い連続殺人犯エド・ゲイン役に抜擢された。

2014年、ウィンコットはミニシリーズ『24: Live Another Day』でハッカーのエイドリアン・クロスを演じた。 翌年、カナダの西部劇映画『Forsaken』にキーファー、ドナルド・サザーランドとともに出演。 2016年にはSF西部劇TVシリーズ『ウエストワールド』シーズン1の2エピソードでオールド・ビル役も演じた

2017年にはMTGのドラマシリーズ『Veni Vidi Vici』に出演している。 スウェーデンのシリーズで、デンマークの俳優トマス・ボー・ラーセンが主演し、ポルノ業界を中心に描かれている。 ウィンコットはトランスジェンダーの元ポルノ監督、ジョージナ役を演じている。 この番組は、毎年カンヌで開催される「MIPDrama Screenings」で、ヨーロッパの新シリーズのトップ作品に選ばれています。 同シリーズは2017年にHuluでも配信された。

ウィンコットは、ビデオゲームやアニメのキャラクターにも声を貸している。 2002 年、彼はディズニー・アニメーション映画『トレジャー・プラネット』に登場する悪意のあるクモやカニのような生き物、スクループの声を担当し、付随するソニー・プレイステーションの同名のビデオゲームでもスクループの声を提供しています。 2004年にはゲーム「Halo 2」の預言者（Prophet of Truth）の声を担当した。 また、2005年に再リリースされたゲーム『Narc』では、Mr.Bigの声を担当した。 2012年には、複数のビデオゲームキャラクターの声を担当した。 2012年には、ゲーム『Syndicate』のJules Merit、インタラクティブ・グラフィック・ノベル『Infex』のGriffin、ゲーム『Darksiders II』のDeathの声を担当しています

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