En 1979, Wincott a joué dans le film dramatique d’aventure canadien Wild Horse Hank aux côtés de Linda Blair. En 1981, il apparaît dans le film dramatique canadien Circle of Two aux côtés de Richard Burton. Il est également apparu dans deux épisodes de la série télévisée canadienne The Littlest Hobo en 1979 et 1981.
Après avoir obtenu son diplôme de Juilliard, Wincott a été engagé dans le film The Sicilian en 1987 dans le rôle du caporal Silvestro Canio. La même année, il a également joué dans la pièce d’Eric Bogosian, Talk Radio, dans le rôle d’un fan de heavy metal défoncé nommé Kent. L’année suivante, Wincott apparaît dans le film d’Oliver Stone basé sur la pièce. Dans les années 1980, il apparaît également dans des séries télévisées américaines telles que Miami Vice, Crime Story et The Equalizer, ainsi que dans la série dramatique policière canadienne Night Heat – une série dans laquelle joue son frère Jeff.
Wincott travaille à nouveau avec Oliver Stone en 1989, apparaissant dans le film Born on the Fourth of July dans le rôle d’un vétéran du Vietnam alité, puis à nouveau en 1991 dans le film The Doors où il joue le rôle de Paul Rothchild, le producteur des cinq premiers albums de The Doors. En 1991, il joue également le rôle de Guy de Gisborne dans Robin des Bois : Prince des voleurs, un homme de main du shérif de Nottingham (Alan Rickman) qui est aussi le cousin du shérif dans le film.
En 1993, il apparaît dans le film Roméo saigne dans le rôle de Sal, un mafioso, et joue également le rôle de Rochefort dans le film Disney Les Trois Mousquetaires avec Kiefer Sutherland, Charlie Sheen et Chris O’Donnell. L’année suivante, Wincott joue le rôle du caïd Top Dollar face à Brandon Lee dans The Crow. En 1995, il apparaît dans Dead Man avec Johnny Depp. En 1996, il a joué le rôle du poète René Ricard dans le film biographique Basquiat. Il a également joué le rôle du mercenaire Frank Elgyn dans le film Alien Resurrection en 1997.
Wincott a joué le rôle d’un kidnappeur psychopathe face à Morgan Freeman dans le film Along Came a Spider en 2001. L’année suivante, il a joué Armand Dorleac, un gardien de prison sadique dans la version cinématographique de 2002 du Comte de Monte Cristo, avec Jim Caviezel. En 2004, il a joué le rôle de Julius Bicke, le frère de Samuel J. Bicke (joué par Sean Penn) dans L’assassinat de Richard Nixon. En 2006, Wincott est apparu dans le film western Seraphim Falls avec Pierce Brosnan et Liam Neeson. Il est également apparu dans Le Scaphandre et le Papillon et Ce qui vient d’arriver en 2007 et 2008 respectivement.
En 2009, il a joué dans Un endroit solitaire pour mourir dans le rôle du chef de projet de la CIA Anthony Greenglass. Au début de 2012, il a interprété le rôle du célèbre tueur en série Ed Gein dans le film dramatique biographique Hitchcock.
En 2014, Wincott a joué le rôle du hacker Adrian Cross dans la mini-série 24 : Live Another Day. L’année suivante, il joue dans le film dramatique western canadien Forsaken aux côtés de Kiefer et Donald Sutherland. En 2016, il a également joué le rôle de Old Bill dans deux épisodes de la saison 1 de la série télévisée de western de science-fiction Westworld.
En 2017, il est apparu dans la série dramatique MTG Veni Vidi Vici. La série suédoise met en vedette l’acteur danois Thomas Bo Larsen et se centre sur l’industrie pornographique. Wincott joue le rôle de Georgina, une ancienne directrice pornographique transgenre. La série a été sélectionnée comme l’une des meilleures nouvelles séries européennes lors des projections du MIPDrama qui se tient chaque année à Cannes. La série a également été diffusée en streaming sur Hulu en 2017.
Wincott a également prêté sa voix à plusieurs personnages dans des jeux vidéo et des films d’animation : En 2002, il a fourni la voix de Scroop, une créature malveillante ressemblant à une araignée ou à un crabe, dans le film d’animation Disney Treasure Planet ; il a également fourni la voix de Scroop dans le jeu vidéo Sony PlayStation du même nom qui l’accompagne. En 2004, il a prêté sa voix au Prophète de la Vérité dans le jeu vidéo Halo 2. Il a également prêté sa voix à M. Big dans le nouveau lancement du jeu vidéo Narc en 2005. En 2012, il a fourni les voix de plusieurs personnages de jeux vidéo : Jules Merit dans le jeu Syndicate, Griffin dans le roman graphique interactif Infex, et Death dans le jeu Darksiders II.