Aidé d’Antigone, Œdipe entre dans le village de Colone et s’assied sur une pierre. Ils sont abordés par un villageois, qui exige qu’ils partent, car ce sol est sacré pour les Furies, ou Erinyes. Œdipe reconnaît là un signe, car lorsqu’il a reçu la prophétie selon laquelle il tuerait son père et épouserait sa mère, Apollon lui a également révélé qu’à la fin de sa vie, il mourrait dans un lieu sacré pour les Furies et serait une bénédiction pour la terre dans laquelle il est enterré.
Le chœur, composé de vieillards du village, entre et persuade Œdipe de quitter la terre sacrée. Ils l’interrogent ensuite sur son identité et sont horrifiés d’apprendre qu’il est le fils de Laïos. Bien qu’ils aient promis de ne pas faire de mal à Œdipe, ils souhaitent l’expulser de leur ville, craignant qu’il ne la maudisse. Œdipe répond en expliquant qu’il n’est pas moralement responsable de ses crimes, puisqu’il a tué son père en état de légitime défense. De plus, il demande à voir leur roi, Thésée, en disant : » Je viens comme quelqu’un de sacré, quelqu’un rempli de piété et de puissance, porteur d’un grand cadeau pour tout ton peuple. » Le chœur est stupéfait et décide de réserver son jugement sur Œdipe jusqu’à l’arrivée de Thésée, roi d’Athènes.
Ismène arrive à cheval, se réjouissant de voir son père et sa sœur. Elle apporte la nouvelle qu’Étéocle s’est emparé du trône de Thèbes de son frère aîné, Polynice, tandis que ce dernier rassemble le soutien des Argiens pour attaquer la ville. Les deux fils ont appris d’un oracle que l’issue du conflit dépendra de l’endroit où leur père sera enterré. Ismène dit à son père que Créon a l’intention de venir le chercher et de l’enterrer à la frontière de Thèbes, sans les rites funéraires appropriés, afin que le pouvoir que l’oracle dit que sa tombe aura ne soit accordé à aucune autre terre. En entendant cela, Œdipe maudit ses deux fils pour ne pas l’avoir bien traité, les opposant à ses filles dévouées. Il ne prête allégeance à aucun de ses fils en conflit, mais aux habitants de Colone, qui jusqu’à présent l’ont bien traité, et leur demande en outre de le protéger de Créon.
Parce qu’Œdipe a pénétré sur la terre sainte des Euménides, les villageois lui disent qu’il doit accomplir certains rites pour les apaiser. Ismène se porte volontaire pour aller les accomplir à sa place et s’en va, tandis qu’Antigone reste avec Œdipe. Pendant ce temps, le chœur interroge une nouvelle fois Œdipe, désireux de connaître les détails de son inceste et de son parricide. Après qu’il leur ait raconté sa triste histoire, Thésée entre et, contrairement au chœur indiscret, déclare : « Je sais tout de toi, fils de Laïos ». Il sympathise avec Œdipe et lui offre une aide inconditionnelle, ce qui amène Œdipe à faire l’éloge de Thésée et à lui offrir le lieu de sa sépulture, qui lui assurera la victoire dans un futur conflit avec Thèbes. Thésée proteste, affirmant que les deux cités sont amies, et Œdipe répond par ce qui est peut-être le discours le plus célèbre de la pièce. « Oh Thésée, cher ami, seuls les dieux ne peuvent jamais vieillir, les dieux ne peuvent jamais mourir. Tout le reste du monde, le temps tout-puissant l’efface, le réduit à néant… » Thésée fait d’Œdipe un citoyen d’Athènes et laisse le chœur le garder pendant son départ. Le chœur chante la gloire et la beauté d’Athènes.
Créon, qui est le représentant de Thèbes, vient voir Œdipe et feint la pitié pour lui et ses enfants, lui disant qu’il doit retourner à Thèbes. Œdipe est dégoûté par la duplicité de Créon et raconte tous les torts que Créon lui a infligés. Créon se met en colère et révèle qu’il a déjà capturé Ismène ; il ordonne ensuite à ses gardes de s’emparer par la force d’Antigone. Ses hommes commencent à les emporter vers Thèbes, peut-être dans l’intention de les utiliser comme moyen de chantage pour amener Œdipe à le suivre, par désir de ramener les Thébains à Thèbes, ou simplement par colère. Le chœur tente de l’arrêter, mais Créon menace d’utiliser la force pour ramener Œdipe à Thèbes. Le chœur fait alors appel à Thésée, qui vient de sacrifier à Poséidon pour condamner Créon, lui disant : « Tu es venu dans une cité qui pratique la justice, qui ne sanctionne rien sans loi. » Créon répond en condamnant Œdipe, disant « Je savais que je n’abriterais jamais un tueur de père… pire, une créature aussi corrompue, exposée comme le compagnon, le mari impie de sa propre mère ». Œdipe, furieux, déclare une fois de plus qu’il n’est pas moralement responsable de ce qu’il a fait. Thésée emmène Créon pour reprendre les deux filles. Les Athéniens maîtrisent les Thébains et rendent les deux filles à Œdipe. Œdipe fait un mouvement pour embrasser Thésée en signe de reconnaissance, puis se retire, reconnaissant qu’il est toujours pollué.
Thésée informe alors Œdipe qu’un suppliant est venu au temple de Poséidon et souhaite lui parler ; il s’agit du fils d’Œdipe, Polynice, qui a été banni de Thèbes par son frère Étéocle. Œdipe ne veut pas lui parler, disant qu’il déteste le son de sa voix, mais Antigone le persuade de l’écouter en disant : » Beaucoup d’autres hommes ont des enfants rebelles, des tempéraments rapides aussi… mais ils écoutent la raison, ils se laissent aller. » Œdipe lui cède, et Polynice entre, se lamentant sur la condition misérable d’Œdipe et suppliant son père de lui parler. Il dit à Œdipe qu’il a été injustement chassé de Thèbes par son frère et que celui-ci se prépare à attaquer la ville. Il sait que c’est le résultat de la malédiction d’Œdipe sur ses fils et supplie son père de céder, allant même jusqu’à dire à son père : » Nous partageons le même destin. » Œdipe lui répond qu’il mérite son sort, car il a chassé son père. Il prédit que ses deux fils s’entretueront dans la bataille à venir. « Meurs ! Meurs de la main de ton frère de sang ! Meurs ! En tuant l’homme même qui t’a chassé ! Alors je maudis ta vie ! » Antigone tente de retenir son frère, lui disant qu’il devrait s’abstenir d’attaquer Thèbes et éviter de mourir de la main de son frère. Refusant de se laisser dissuader, Polynice sort.
Après leur conversation, un violent orage éclate, qu’Œdipe interprète comme un signe de Zeus de sa mort prochaine. Appelant Thésée, il lui dit qu’il est temps pour lui de remettre le cadeau qu’il a promis à Athènes. Rempli de force, l’aveugle Œdipe se lève et marche, appelant ses enfants et Thésée à le suivre.
Un messager entre et annonce au chœur qu’Œdipe est mort. Il emmène ses enfants et Thésée, puis se baigne et verse des libations pendant que ses filles sont en deuil. Il leur dit que leur charge de s’occuper de lui était levée et demanda à Thésée de jurer de ne pas abandonner ses filles. Puis il renvoya ses enfants, car seul Thésée pouvait connaître le lieu de sa mort et le transmettre à son héritier. Lorsque le messager se retourna pour regarder l’endroit où Œdipe s’était tenu pour la dernière fois, il dit : « Nous ne pouvions pas voir l’homme – il était parti – nulle part ! Et le roi, seul, se protégeait les yeux, les deux mains étendues sur son visage, comme si un terrible prodige s’était produit devant ses yeux et qu’il ne pouvait supporter de regarder. » Thésée entre avec Antigone et Ismène, qui pleurent et pleurent leur père. Antigone aspire à voir la tombe de son père, et même à y être enterrée avec lui plutôt que de vivre sans lui. Les femmes supplient Thésée de les emmener, mais il leur rappelle que l’endroit est secret et que personne ne peut y aller. « Et il a dit que si je tenais ma promesse, je garderais mon pays à l’abri du mal pour toujours. » Antigone accepte et demande le passage pour retourner à Thèbes, où elle espère empêcher les Sept contre Thèbes de défiler. Tout le monde sort vers Athènes.