Antigonen johdattamana Oidipus saapuu Kolonoksen kylään ja asettuu istumaan kivelle. Heidän luokseen astuu kyläläinen, joka vaatii heitä poistumaan, koska tuo maa on pyhä Furioille eli Erinioille. Oidipus tunnistaa tämän merkiksi, sillä kun hän sai ennustuksen, jonka mukaan hän tappaisi isänsä ja menisi naimisiin äitinsä kanssa, Apollon paljasti hänelle myös, että elämänsä lopussa hän kuolisi furioille pyhässä paikassa ja olisi siunaus maalle, johon hänet haudataan.
Kylän vanhoista miehistä koostuva kuoro astuu paikalle ja suostuttelee Oidipuksen poistumaan pyhältä maalta. Sitten he kyselevät häneltä hänen henkilöllisyyttään ja saavat kauhuissaan kuulla, että hän on Laioksen poika. Vaikka he lupasivat olla vahingoittamatta Oidipusta, he haluavat karkottaa hänet kaupungistaan, koska pelkäävät hänen kiroavan sen. Oidipus vastaa selittämällä, ettei hän ole moraalisesti vastuussa rikoksistaan, koska hän tappoi isänsä itsepuolustukseksi. Lisäksi hän pyytää saada tavata heidän kuninkaansa Theseuksen sanomalla: ”Tulen pyhänä, hurskauden ja voiman täyttämänä, joka tuo mukanaan suuren lahjan koko kansallenne”. Kuoro on hämmästynyt ja päättää pidättäytyä tuomitsemasta Oidipusta, kunnes Theseus, Ateenan kuningas, saapuu.
Ismene saapuu hevosen selässä ja iloitsee nähdessään isänsä ja sisarensa. Hän tuo uutisen, että Eteokles on kaapannut Theban valtaistuimen vanhemmalta veljeltään Polynikekseltä, samalla kun Polynikles kerää tukea argilaisten joukosta hyökätäkseen kaupunkiin. Molemmat pojat ovat kuulleet oraakkelilta, että konfliktin lopputulos riippuu siitä, mihin heidän isänsä haudataan. Ismene kertoo isälleen, että Kreon aikoo hakea hänet ja haudata hänet Theban rajalle ilman kunnollisia hautausriittejä, jotta se valta, joka oraakkelin mukaan hänen haudallaan on, ei annettaisi muille maille. Tämän kuultuaan Oidipus kiroaa molemmat poikansa, koska he eivät ole kohdelleet häntä hyvin, ja asettaa heidät vastakkain uskollisten tyttäriensä kanssa. Hän vannoo uskollisuutta kummallekaan riitelevälle pojalleen, mutta Kolonoksen asukkaille, jotka ovat tähän asti kohdelleet häntä hyvin, ja pyytää heiltä lisäksi suojelua Kreonilta.
Koska Oidipus tunkeutui Eumenidien pyhälle maalle, kyläläiset kertovat hänelle, että hänen on suoritettava tiettyjä riittejä rauhoittaakseen heidät. Ismene ilmoittautuu vapaaehtoiseksi suorittamaan ne hänen puolestaan ja lähtee, kun taas Antigone jää Oidipuksen luo. Sillä välin kuoro kuulustelee Oidipusta vielä kerran ja haluaa tietää hänen insestinsä ja isänmurhansa yksityiskohdat. Kun Oidopos on kertonut heille surullisen tarinansa, Theseus astuu paikalle ja toteaa uteliaasta kuorosta poiketen: ”Tiedän sinusta kaiken, Laioksen poika”. Hän tuntee myötätuntoa Oidipusta kohtaan ja tarjoaa hänelle ehdotonta apua, mikä saa Oidipuksen ylistämään Theseusta ja tarjoamaan hänelle lahjaksi hautapaikkansa, joka takaa voiton tulevassa konfliktissa Theban kanssa. Theseus protestoi sanomalla, että nämä kaksi kaupunkia ovat ystävällismielisiä, ja Oidipus vastaa siihen näytelmän ehkä kuuluisimmalla puheella. ”Voi Theseus, rakas ystävä, vain jumalat eivät voi koskaan vanheta, jumalat eivät voi koskaan kuolla. Kaikki muu maailmassa kaikkivaltias Aika hävittää, murskaa kaiken olemattomiin…”. Theseus tekee Oidipuksesta Ateenan kansalaisen ja jättää kuoron vartioimaan häntä lähtiessään. Kuoro laulaa Ateenan loistosta ja kauneudesta.
Kreon, joka on Theban edustaja, tulee Oidipuksen luo ja teeskentelee sääliä häntä ja hänen lapsiaan kohtaan ja kehottaa häntä palaamaan Thebaan. Oidipus ällöttyy Kreonin kaksinaamaisuudesta ja kertoo kaikki ne haitat, joita Kreon on hänelle aiheuttanut. Kreon suuttuu ja paljastaa, että hän on jo vanginnut Ismenen, minkä jälkeen hän käskee vartijoitaan vangitsemaan Antigonen väkisin. Hänen miehensä alkavat kuljettaa heitä kohti Thebaa, ehkä suunnitellessaan käyttää heitä kiristyksenä saadakseen Oidipuksen seuraamaan häntä, halusta palauttaa tebanialaiset takaisin Thebaan tai yksinkertaisesti vihasta. Kuoro yrittää pysäyttää hänet, mutta Kreon uhkaa käyttää voimakeinoja saadakseen Oidipuksen takaisin Thebaan. Tämän jälkeen kuoro kutsuu paikalle Theseuksen, joka tulee uhraamasta Poseidonille ja tuomitsee Kreonin sanomalla hänelle: ”Olet tullut kaupunkiin, joka harjoittaa oikeutta, joka ei rankaise mitään ilman lakia”. Kreon vastaa tuomitsemalla Oidipuksen sanomalla: ”Tiesin, etten koskaan majoittaisi isänmurhaajaa… vielä pahempaa, niin turmeltunutta olentoa, joka on alttiina oman äitinsä puolisoksi, epäpyhäksi aviomieheksi.” Raivostunut Oidipus julistaa jälleen kerran, ettei hän ole moraalisesti vastuussa teoistaan. Theseus johdattaa Kreonin pois hakemaan kaksi tyttöä takaisin. Ateenalaiset kukistavat tebanialaiset ja palauttavat molemmat tytöt Oidipukselle. Oidipus siirtyy suutelemaan Theseusta kiitokseksi, mutta vetäytyy sitten takaisin ja tunnustaa olevansa edelleen saastunut.
Theseus ilmoittaa sitten Oidipukselle, että Poseidonin temppeliin on saapunut anoja, joka haluaa puhua hänen kanssaan; kyse on Oidipuksen pojasta Polynikeksestä, jonka veljensä Eteokles on karkottanut Thebasta. Oidipus ei halua puhua hänelle sanoen inhoavansa hänen ääntään, mutta Antigone suostuttelee hänet kuuntelemaan sanomalla: ”Monilla muillakin miehillä on kapinallisia lapsia, myös äkkipikaisia… mutta he kuuntelevat järkipuhetta, he taipuvat.” Oidipus antaa periksi, ja Polyniksen astuessa sisään hän valittaa Oidipuksen surkeaa tilaa ja pyytää isäänsä puhumaan hänelle. Hän kertoo Oidipukselle, että hänen veljensä on ajanut hänet epäoikeudenmukaisesti pois Thebasta ja että hän valmistautuu hyökkäämään kaupunkiin. Hän tietää, että tämä on seurausta Oidipuksen pojilleen langettamasta kirouksesta, ja hän rukoilee isäänsä hellittämään ja menee jopa niin pitkälle, että sanoo isälleen: ”Meillä on sama kohtalo”. Oidipus sanoo hänelle, että hän ansaitsee kohtalonsa, sillä hän ajoi isänsä ulos. Hän ennustaa, että hänen kaksi poikaansa tappavat toisensa tulevassa taistelussa. ”Kuole! Kuole oman veriveljesi käden kautta – kuole!” – tappaen juuri sen miehen, joka ajoi sinut ulos! Niinpä minä kiroan henkesi pois!” Antigone yrittää hillitä veljeään sanomalla hänelle, että hänen pitäisi pidättäytyä hyökkäämästä Theban kimppuun ja välttää kuolemasta veljensä käden kautta. Polynikles ei anna periksi, vaan poistuu.
Heidän keskustelunsa jälkeen alkaa raju ukkosmyrsky, jonka Oidipus tulkitsee Zeuksen antamaksi merkiksi hänen lähestyvästä kuolemastaan. Hän kutsuu Theseuksen luokseen ja kertoo tälle, että hänen on aika antaa Ateenalle lupaamansa lahja. Voimia täynnä sokea Oidipus nousee seisomaan ja kävelee kutsuen lapsiaan ja Theseusta seuraamaan häntä.
Lähetti tulee sisään ja kertoo kuorolle, että Oidipus on kuollut. Hän johdatti lapsensa ja Theseuksen pois, kylpi sitten itsekseen ja kaatoi juomarahoja tyttäriensä surun aikana. Hän kertoi heille, että heidän taakkansa hänestä huolehtimisesta oli keventynyt, ja pyysi Theseusta vannomaan, ettei hän hylkää tyttäriään. Sitten hän lähetti lapsensa pois, sillä vain Theseus saattoi tietää kuolemansa paikan ja siirtää sen perilliselleen. Kun sanansaattaja kääntyi takaisin katsomaan paikkaa, jossa Oidipus viimeksi seisoi, hän sanoo: ”Emme nähneet miestä – hän oli kadonnut – ei minnekään! Ja kuningas, yksin, suojasi silmiään, molemmat kädet levällään kasvojaan vasten, aivan kuin jokin kauhea ihme olisi välähtänyt hänen silmiensä edessä, eikä hän, hän ei kestänyt katsoa.” Theseus astuu sisään Antigonen ja Ismenen kanssa, jotka itkevät ja surevat isäänsä. Antigone kaipaa nähdä isänsä haudan, jopa tulla haudatuksi sinne hänen kanssaan eikä elää ilman häntä. Naiset rukoilevat Theseusta viemään heidät sinne, mutta Theseus muistuttaa, että paikka on salainen eikä sinne saa mennä kukaan. ”Ja hän sanoi, että jos pidän lupaukseni, pidän maani ikuisesti vapaana vahingoista.” Antigone suostuu ja pyytää pääsyä takaisin Theebaan, jossa hän toivoo voivansa estää Seitsemän Theebaa vastaan marssin. Kaikki poistuvat kohti Ateenaa.