Vuonna 1979 Wincott näytteli kanadalaisessa seikkailudraamaelokuvassa Wild Horse Hank Linda Blairin rinnalla. Vuonna 1981 hän esiintyi kanadalaisessa draamaelokuvassa Circle of Two, jonka pääosassa oli Richard Burton. Hän esiintyi myös kahdessa jaksossa kanadalaisessa tv-sarjassa The Littlest Hobo vuosina 1979 ja 1981.
Valmistuttuaan Juilliardista Wincott näytteli vuonna 1987 elokuvassa Sisilialainen korpraali Silvestro Canion roolissa. Samana vuonna hänet valettiin myös Eric Bogosianin Talk Radio -näytelmään Kent-nimiseksi pilvessä olevaksi heavy metal -faniksi. Seuraavana vuonna Wincott esiintyi Oliver Stonen näytelmään perustuvassa elokuvassa. 1980-luvulla hän esiintyi myös sellaisissa amerikkalaisissa televisiosarjoissa kuin Miami Vice, Crime Story ja The Equalizer sekä kanadalaisessa poliisidraamasarjassa Night Heat – sarjassa, jonka pääosassa oli hänen veljensä Jeff.
Wincott työskenteli jälleen Oliver Stonen kanssa vuonna 1989, jolloin hän esiintyi elokuvassa Born on the Fourth of July vuoteessa makaavana Vietnam-veteraanina, ja sitten vielä kerran vuonna 1991 elokuvassa The Doors, jossa hän näytteli Paul Rothchildia, joka oli tuottaja The Doors -yhtyeen viidellä ensimmäisellä albumilla. Vuonna 1991 hän näytteli myös Robin Hood: Prince of Thieves -elokuvassa Guy of Gisbornea, Nottinghamin sheriffin (Alan Rickman) kätyriä, joka on elokuvassa myös sheriffin serkku.
Vuonna 1993 hän esiintyi elokuvassa Romeo Is Bleeding mafioso Salin roolissa ja näytteli myös Rochefortin roolia Disneyn elokuvassa Kolme muskettisoturia, jonka pääosissa näyttelivät Kiefer Sutherland, Charlie Sheen ja Chris O’Donnell. Seuraavana vuonna Wincott näytteli The Crow -elokuvassa Brandon Leen vastapuolella pomo Top Dollaria. Vuonna 1995 hän esiintyi elokuvassa Dead Man Johnny Deppin kanssa. Hän näytteli runoilija Rene Ricardia vuoden 1996 elämäkertaelokuvassa Basquiat. Hän näytteli myös palkkasoturi Frank Elgynia elokuvassa Alien Resurrection vuodelta 1997.
Wincott näytteli psykopaattista kidnappaajaa Morgan Freemania vastapäätä elokuvassa Along Came a Spider vuodelta 2001. Seuraavana vuonna hän näytteli Armand Dorleacia, sadistista vankilanjohtajaa vuoden 2002 elokuvaversiossa Monte Criston kreivistä, jota tähditti Jim Caviezel. Vuonna 2004 hän näytteli Julius Bickeä, Sean Pennin esittämän Samuel J. Bicken veljeä elokuvassa The Assassination of Richard Nixon. Vuonna 2006 Wincott esiintyi lännenelokuvassa Seraphim Falls, jonka pääosissa näyttelivät Pierce Brosnan ja Liam Neeson. Hän esiintyi myös elokuvissa The Diving Bell and the Butterfly (Sukelluskello ja perhonen) ja What Just Happened (Mitä juuri tapahtui) vuosina 2007 ja 2008.
Vuonna 2009 hän näytteli CIA:n projektipäällikkö Anthony Greenglassia elokuvassa A Lonely Place for Dying. Vuoden 2012 alussa hän näytteli pahamaineista sarjamurhaajaa Ed Geiniä elämäkerrallisessa draamaelokuvassa Hitchcock.
Vuonna 2014 Wincott näytteli hakkeri Adrian Crossia minisarjassa 24: Live Another Day. Seuraavana vuonna hän näytteli kanadalaisessa länkkäridraamaelokuvassa Forsaken Kieferin ja Donald Sutherlandin rinnalla. Vuonna 2016 hän näytteli myös Old Billin roolia kahdessa jaksossa scifi-western-televisiosarjan Westworldin ensimmäisellä kaudella.
Vuonna 2017 hän esiintyi MTG:n draamasarjassa Veni Vidi Vici. Ruotsalaisen sarjan pääosassa on tanskalainen näyttelijä Thomas Bo Larsen ja se keskittyy pornoteollisuuteen. Wincott näyttelee Georginaa, transsukupuolista entistä porno-ohjaajaa. Sarja valittiin yhdeksi parhaista uusista eurooppalaisista sarjoista Cannesissa vuosittain järjestettävissä MIPDrama-näytöksissä. Sarja striimattiin myös Hulussa vuonna 2017.
Wincott on myös lainannut äänensä useille hahmoille videopeleissä ja animaatioissa: Vuonna 2002 hän antoi äänensä Scroopille, pahansuovalle hämähäkki/rapua muistuttavalle olennolle Disneyn animaatioelokuvassa Aarreplaneetta; hän antoi Scroopin äänen myös siihen liittyvässä samannimisessä Sony PlayStation -videopelissä. Vuonna 2004 hän antoi äänensä Totuuden profeetalle Halo 2 -videopelissä. Hän antoi myös Mr. Bigin äänen vuonna 2005 uudelleen julkaistussa videopelissä Narc. Vuonna 2012 hän antoi äänet useille videopelihahmoille: Jules Merit pelissä Syndicate, Griffin interaktiivisessa graafisessa romaanissa Infex ja Death pelissä Darksiders II.
.