En 1979 Wincott protagonizó la película dramática canadiense de aventuras Wild Horse Hank junto a Linda Blair. En 1981 apareció en la película dramática canadiense Circle of Two, protagonizada por Richard Burton. También apareció en dos episodios de la serie de televisión canadiense The Littlest Hobo en 1979 y 1981.

Después de graduarse en Juilliard, Wincott participó en la película de 1987 The Sicilian en el papel del cabo Silvestro Canio. Ese mismo año también participó en la obra de Eric Bogosian Talk Radio en el papel de un fanático del heavy metal llamado Kent. Al año siguiente, Wincott apareció en la película de Oliver Stone basada en la obra. En la década de 1980 también apareció en series de televisión estadounidenses como Miami Vice, Crime Story y The Equalizer, así como en la serie policíaca canadiense Night Heat, protagonizada por su hermano Jeff.

Wincott volvió a trabajar con Oliver Stone en 1989, apareciendo en la película Born on the Fourth of July como un veterano de Vietnam postrado en la cama, y de nuevo en 1991 en la película The Doors, donde interpretó el papel de Paul Rothchild, el productor de los cinco primeros álbumes de The Doors. En 1991 también interpretó el papel de Guy de Gisborne en Robin Hood: Príncipe de los ladrones, un secuaz del sheriff de Nottingham (Alan Rickman) que también es el primo del sheriff en la película.

En 1993 apareció en la película Romeo está sangrando como Sal, un mafioso, y también interpretó el papel de Rochefort en la película de Disney Los tres mosqueteros protagonizada por Kiefer Sutherland, Charlie Sheen y Chris O’Donnell. Al año siguiente, Wincott interpretó al capo Top Dollar junto a Brandon Lee en El cuervo. En 1995 apareció en Dead Man con Johnny Depp. Interpretó al poeta René Ricard en la película biográfica de 1996 Basquiat. También interpretó el papel del mercenario Frank Elgyn en la película de 1997 Alien Resurrection.

Wincott protagonizó un secuestrador psicópata junto a Morgan Freeman en la película de 2001 Along Came a Spider. Al año siguiente interpretó a Armand Dorleac, un sádico director de prisión, en la versión cinematográfica de 2002 de El Conde de Montecristo, protagonizada por Jim Caviezel. En 2004 interpretó a Julius Bicke, el hermano de Samuel J. Bicke (interpretado por Sean Penn) en El asesinato de Richard Nixon. En 2006 Wincott apareció en la película del oeste Seraphim Falls, protagonizada por Pierce Brosnan y Liam Neeson. También apareció en La escafandra y la mariposa y Lo que acaba de suceder en 2007 y 2008 respectivamente.

En 2009 protagonizó Un lugar solitario para morir como el director de proyectos de la CIA Anthony Greenglass. A principios de 2012 interpretó al famoso asesino en serie Ed Gein en la película dramática biográfica Hitchcock.

En 2014 Wincott interpretó al hacker Adrian Cross en la miniserie 24: Live Another Day. Al año siguiente protagonizó la película dramática canadiense Forsaken junto a Kiefer y Donald Sutherland. En 2016 también interpretó el papel de Old Bill en dos episodios de la primera temporada de la serie de televisión de ciencia ficción Westworld.

En 2017 apareció en la serie dramática de MTG Veni Vidi Vici. La serie sueca está protagonizada por el actor danés Thomas Bo Larsen y se centra en la industria del porno. Wincott interpreta el papel de Georgina, una exdirectora porno transgénero. La serie fue seleccionada como una de las mejores nuevas series europeas en los MIPDrama Screenings que se celebran anualmente en Cannes. La serie también se emitió en Hulu en 2017.

Wincott también ha prestado su voz a varios personajes de videojuegos y largometrajes de animación: En 2002 proporcionó la voz de Scroop, una malévola criatura parecida a una araña/cangrejo en la película de animación de Disney El planeta del tesoro; también proporcionó la voz de Scroop en el videojuego de Sony PlayStation del mismo nombre. En 2004 puso voz al Profeta de la Verdad en el videojuego Halo 2. También puso la voz de Mr. Big en el relanzamiento del videojuego Narc en 2005. En 2012 puso voz a varios personajes de videojuegos: Jules Merit en el juego Syndicate, Griffin en la novela gráfica interactiva Infex, y Death en el juego Darksiders II.