Im Jahr 1979 spielte Wincott in dem kanadischen Abenteuerdrama Wild Horse Hank an der Seite von Linda Blair. 1981 spielte er in dem kanadischen Drama Circle of Two mit Richard Burton in der Hauptrolle. Außerdem wirkte er 1979 und 1981 in zwei Episoden der kanadischen Fernsehserie The Littlest Hobo mit.

Nach seinem Abschluss an der Juilliard School wurde Wincott 1987 in dem Film The Sicilian in der Rolle des Corporal Silvestro Canio besetzt. Im selben Jahr spielte er in dem Eric-Bogosian-Stück Talk Radio die Rolle eines bekifften Heavy-Metal-Fans namens Kent. Im folgenden Jahr spielte Wincott in Oliver Stones Film mit, der auf dem Stück basiert. In den 1980er Jahren trat er auch in amerikanischen Fernsehserien wie Miami Vice, Crime Story und The Equalizer sowie in der kanadischen Polizeiserie Night Heat auf – einer Serie, in der sein Bruder Jeff die Hauptrolle spielte.

Wincott arbeitete 1989 erneut mit Oliver Stone zusammen und spielte in dem Film Born on the Fourth of July einen bettlägerigen Vietnamveteranen, 1991 dann erneut in dem Film The Doors, in dem er die Rolle des Paul Rothchild spielte, dem Produzenten der ersten fünf Alben von The Doors. 1991 spielte er auch die Rolle des Guy of Gisborne in Robin Hood: Prince of Thieves, einem Gefolgsmann des Sheriffs von Nottingham (Alan Rickman), der im Film auch der Cousin des Sheriffs ist.

1993 trat er in dem Film Romeo Is Bleeding als Sal, einem Mafioso, auf und spielte auch die Rolle des Rochefort in dem Disney-Film The Three Musketeers mit Kiefer Sutherland, Charlie Sheen und Chris O’Donnell in den Hauptrollen. Im folgenden Jahr spielte Wincott die Rolle des Gangsters Top Dollar an der Seite von Brandon Lee in The Crow. Im Jahr 1995 spielte er in Dead Man mit Johnny Depp. 1996 spielte er den Dichter Rene Ricard in dem biografischen Film Basquiat. Er spielte auch die Rolle des Söldners Frank Elgyn in dem Film Alien Resurrection von 1997.

Wincott spielte einen psychopathischen Entführer an der Seite von Morgan Freeman in dem Film Along Came a Spider von 2001. Im darauf folgenden Jahr spielte er Armand Dorleac, einen sadistischen Gefängniswärter in der 2002er Verfilmung von Der Graf von Monte Cristo mit Jim Caviezel in der Hauptrolle. Im Jahr 2004 spielte er Julius Bicke, den Bruder von Samuel J. Bicke (gespielt von Sean Penn) in Das Attentat auf Richard Nixon. Im Jahr 2006 spielte Wincott in dem Western Seraphim Falls mit Pierce Brosnan und Liam Neeson in den Hauptrollen. Außerdem war er 2007 in Die Taucherglocke und der Schmetterling und 2008 in What Just Happened zu sehen.

Im Jahr 2009 spielte er in A Lonely Place for Dying die Rolle des CIA-Projektleiters Anthony Greenglass. Anfang 2012 wurde er als berüchtigter Serienmörder Ed Gein in dem biografischen Drama Hitchcock besetzt.

Im Jahr 2014 spielte Wincott den Hacker Adrian Cross in der Miniserie 24: Live Another Day. Im folgenden Jahr spielte er in dem kanadischen Western-Drama Forsaken an der Seite von Kiefer und Donald Sutherland. 2016 spielte er außerdem die Rolle des Old Bill in zwei Episoden der ersten Staffel der Science-Fiction-Westernserie Westworld.

Im Jahr 2017 trat er in der MTG-Dramaserie Veni Vidi Vici auf. Die schwedische Serie spielt den dänischen Schauspieler Thomas Bo Larsen und dreht sich um die Pornoindustrie. Wincott spielt die Rolle von Georgina, einer transsexuellen ehemaligen Pornodirektorin. Die Serie wurde bei den jährlich in Cannes stattfindenden MIPDrama Screenings als eine der besten neuen europäischen Serien ausgewählt. Die Serie wurde 2017 auch auf Hulu gestreamt.

Wincott hat auch mehreren Figuren in Videospielen und Animationsfilmen seine Stimme geliehen: Im Jahr 2002 lieh er die Stimme von Scroop, einer bösartigen spinnen- und krabbenähnlichen Kreatur im Disney-Zeichentrickfilm Treasure Planet; er lieh auch die Stimme von Scroop im gleichnamigen Sony PlayStation-Videospiel. Im Jahr 2004 gab er die Stimme des Propheten der Wahrheit im Videospiel Halo 2. Außerdem war er die Stimme von Mr. Big in der Neuauflage des Videospiels Narc aus dem Jahr 2005. Im Jahr 2012 lieh er mehreren Videospielcharakteren seine Stimme: Jules Merit in dem Spiel Syndicate, Griffin in der interaktiven Graphic Novel Infex und Death in dem Spiel Darksiders II.