In Begleitung von Antigone betritt Ödipus das Dorf Kolonus und setzt sich auf einen Stein. Sie werden von einem Dorfbewohner angesprochen, der sie auffordert, den Ort zu verlassen, weil er den Furien, den Erinyen, heilig ist. Ödipus erkennt dies als ein Zeichen, denn als er die Prophezeiung erhielt, dass er seinen Vater töten und seine Mutter heiraten würde, offenbarte ihm Apollo auch, dass er am Ende seines Lebens an einem den Furien heiligen Ort sterben und ein Segen für das Land sein würde, in dem er begraben ist.
Der Chor, bestehend aus alten Männern des Dorfes, tritt ein und überredet Ödipus, den heiligen Boden zu verlassen. Dann befragen sie ihn zu seiner Identität und erfahren mit Entsetzen, dass er der Sohn des Laios ist. Obwohl sie versprochen haben, Ödipus nichts anzutun, wollen sie ihn aus ihrer Stadt vertreiben, weil sie befürchten, dass er sie verfluchen wird. Ödipus antwortet, dass er für seine Verbrechen moralisch nicht verantwortlich sei, da er seinen Vater in Notwehr getötet habe. Außerdem bittet er darum, ihren König Theseus zu sehen und sagt: „Ich komme als ein Heiliger, als jemand, der von Frömmigkeit und Macht erfüllt ist und ein großes Geschenk für dein ganzes Volk mitbringt“. Der Chor ist erstaunt und beschließt, sein Urteil über Ödipus zurückzuhalten, bis Theseus, der König von Athen, eintrifft.
Ismene kommt hoch zu Ross und freut sich, ihren Vater und ihre Schwester zu sehen. Sie überbringt die Nachricht, dass Eteokles seinem älteren Bruder Polynikes den Thron von Theben entrissen hat, während Polynices Unterstützung bei den Argivern sammelt, um die Stadt anzugreifen. Beide Söhne haben von einem Orakel erfahren, dass der Ausgang des Konflikts davon abhängt, wo ihr Vater begraben ist. Ismene erzählt ihrem Vater, dass Kreon vorhat, ihn zu holen und an der Grenze zu Theben zu begraben, ohne dass die Bestattungsriten eingehalten werden, so dass die Macht, die das Orakel seinem Grab zuspricht, keinem anderen Land zuteil wird. Als Ödipus dies hört, verflucht er seine beiden Söhne dafür, dass sie ihn nicht gut behandelt haben, und stellt sie seinen treuen Töchtern gegenüber. Er schwört keinem der beiden Söhne, die sich streiten, die Treue, sondern den Bewohnern von Kolonos, die ihn bisher gut behandelt haben, und bittet sie um Schutz vor Kreon.
Weil Ödipus den heiligen Boden der Eumeniden betreten hat, sagen ihm die Dorfbewohner, dass er bestimmte Riten vollziehen muss, um sie zu besänftigen. Ismene erklärt sich bereit, diese Rituale für ihn zu vollziehen und geht, während Antigone bei Ödipus bleibt. In der Zwischenzeit befragt der Chor Ödipus noch einmal und möchte Einzelheiten über seinen Inzest und Vatermord erfahren. Nachdem er ihnen seine traurige Geschichte erzählt hat, tritt Theseus ein und sagt im Gegensatz zum neugierigen Chor: „Ich weiß alles über dich, Sohn des Laios“. Er sympathisiert mit Ödipus und bietet ihm bedingungslose Hilfe an, was Ödipus dazu veranlasst, Theseus zu loben und ihm seine Grabstätte zum Geschenk zu machen, die ihm den Sieg in einem künftigen Konflikt mit Theben sichern wird. Theseus protestiert und sagt, dass die beiden Städte befreundet seien, woraufhin Ödipus mit der vielleicht berühmtesten Rede des Stücks antwortet. „Oh Theseus, lieber Freund, nur die Götter können niemals altern, die Götter können niemals sterben. Alles andere in der Welt löscht die allmächtige Zeit aus, zermalmt alles zu Nichts…“ Theseus macht Ödipus zum Bürger von Athen und überlässt es dem Chor, ihn bei seiner Abreise zu bewachen. Der Chor singt über den Ruhm und die Schönheit Athens.
Creon, der Vertreter Thebens, kommt zu Ödipus und heuchelt Mitleid mit ihm und seinen Kindern, indem er ihm sagt, er solle nach Theben zurückkehren. Ödipus ist angewidert von Kreons Doppelzüngigkeit und erzählt ihm alles, was Kreon ihm angetan hat. Kreon wird wütend und enthüllt, dass er Ismene bereits gefangen genommen hat; dann weist er seine Wachen an, Antigone gewaltsam zu ergreifen. Seine Männer beginnen, sie nach Theben zu verschleppen, vielleicht um sie zu erpressen, damit Ödipus ihnen folgt, vielleicht aus dem Wunsch heraus, die Thebaner nach Theben zurückzubringen, oder einfach aus Wut. Der Chor versucht, ihn aufzuhalten, aber Kreon droht, Ödipus mit Gewalt nach Theben zurückzubringen. Daraufhin ruft der Chor Theseus herbei, der von einer Opferung für Poseidon kommt, um Kreon zu verurteilen: „Du bist in eine Stadt gekommen, die Gerechtigkeit übt, die nichts ohne Gesetz zulässt.“ Kreon antwortet, indem er Ödipus verurteilt, indem er sagt: „Ich wusste, dass ich niemals einen Vatermörder beherbergen würde … schlimmer noch, ein so verdorbenes Geschöpf, das als Gefährtin entlarvt wird, der unheilige Ehemann seiner eigenen Mutter.“ Ödipus erklärt wütend, dass er für seine Taten moralisch nicht verantwortlich ist. Theseus führt Kreon weg, um die beiden Mädchen zurückzuholen. Die Athener überwältigen die Thebaner und geben beide Mädchen an Ödipus zurück. Ödipus macht Anstalten, Theseus aus Dankbarkeit zu küssen, zieht sich dann aber zurück und erkennt an, dass er immer noch befleckt ist.
Theseus teilt Ödipus dann mit, dass ein Bittsteller zum Tempel des Poseidon gekommen ist und ihn zu sprechen wünscht; es ist Ödipus‘ Sohn Polynikes, der von seinem Bruder Eteokles aus Theben verbannt worden ist. Ödipus will nicht mit ihm sprechen, weil er den Klang seiner Stimme verabscheut, aber Antigone überredet ihn, ihn anzuhören, indem sie sagt: „Viele andere Männer haben widerspenstige Kinder, die auch schnell aufbrausend sind… aber sie hören auf die Vernunft, sie geben nach.“ Ödipus gibt ihr nach, und Polynikes tritt ein, beklagt Ödipus‘ erbärmlichen Zustand und bittet seinen Vater, mit ihm zu sprechen. Er erzählt Ödipus, dass er von seinem Bruder zu Unrecht aus Theben vertrieben wurde und dass er sich anschickt, die Stadt anzugreifen. Er weiß, dass dies die Folge des Fluchs ist, mit dem Ödipus seine Söhne belegt hat, und bittet seinen Vater um Nachsicht, wobei er sogar so weit geht, zu seinem Vater zu sagen: „Wir teilen dasselbe Schicksal“. Ödipus sagt ihm, dass er sein Schicksal verdient hat, denn er hat seinen Vater verstoßen. Er prophezeit, dass sich seine beiden Söhne in der kommenden Schlacht gegenseitig töten werden. „Stirb! Stirb durch die Hand deines eigenen Blutsbruders – stirb – und töte den, der dich vertrieben hat! So verfluche ich dein Leben!“ Antigone versucht, ihren Bruder zu beruhigen, indem sie ihm sagt, er solle davon absehen, Theben anzugreifen, um nicht durch die Hand seines Bruders zu sterben. Polynikes lässt sich nicht beirren und verlässt das Haus.
Nach ihrem Gespräch bricht ein heftiges Gewitter los, das Ödipus als Zeichen des Zeus für seinen bevorstehenden Tod deutet. Er ruft nach Theseus und teilt ihm mit, dass es für ihn an der Zeit ist, das versprochene Geschenk an Athen zu übergeben. Voller Kraft steht der blinde Ödipus auf, geht und fordert seine Kinder und Theseus auf, ihm zu folgen.
Ein Bote tritt ein und teilt dem Chor mit, dass Ödipus tot ist. Er führte seine Kinder und Theseus weg, dann badete er sich und goss Trankopfer, während seine Töchter trauerten. Er teilte ihnen mit, dass sie von der Last der Sorge um ihn befreit seien, und bat Theseus zu schwören, seine Töchter nicht zu verlassen. Dann schickte er seine Kinder fort, denn nur Theseus konnte den Ort seines Todes kennen und ihn an seinen Erben weitergeben. Als der Bote zurückkehrte, um die Stelle zu sehen, an der Ödipus zuletzt stand, sagte er: „Wir konnten den Mann nicht sehen – er war verschwunden – nirgends! Und der König, allein, schirmte seine Augen ab, beide Hände vor seinem Gesicht ausgebreitet, als ob ein schreckliches Wunder vor seinen Augen aufblitzte, und er konnte es nicht ertragen, hinzusehen.“ Theseus kommt mit Antigone und Ismene herein, die weinen und um ihren Vater trauern. Antigone sehnt sich danach, das Grab ihres Vaters zu sehen und dort mit ihm begraben zu werden, anstatt ohne ihn zu leben. Die Frauen bitten Theseus, sie dorthin zu bringen, aber er erinnert sie daran, dass der Ort ein Geheimnis ist und dass niemand dorthin gehen darf. „Und er sagte, wenn ich mein Versprechen halte, werde ich mein Land für immer von Unheil freihalten.“ Antigone stimmt zu und bittet um die Rückreise nach Theben, wo sie hofft, den Aufmarsch der Sieben gegen Theben zu verhindern. Alle machen sich auf den Weg nach Athen.