Med Antigone i spetsen går Ödipus in i byn Kolonus och sätter sig på en sten. De blir tilltalade av en bybo som kräver att de går därifrån, eftersom marken är helig för furierna, eller erinyerna. Ödipus känner igen detta som ett tecken, för när han fick profetian att han skulle döda sin far och gifta sig med sin mor, uppenbarade Apollon också för honom att han i slutet av sitt liv skulle dö på en plats som är helig för furierna och bli en välsignelse för det land där han begravs.
Kören, som består av gamla män från byn, kommer in och övertalar Ödipus att lämna den heliga marken. De frågar sedan ut honom om hans identitet och får till sin förskräckelse veta att han är son till Laius. Trots att de lovat att inte skada Oidipus vill de förvisa honom från sin stad av rädsla för att han ska förbanna den. Ödipus svarar genom att förklara att han inte är moraliskt ansvarig för sina brott, eftersom han dödade sin far i självförsvar. Dessutom ber han att få träffa deras kung Theseus och säger: ”Jag kommer som en helig person, en person fylld av fromhet och makt, med en stor gåva till hela ditt folk”. Kören är förvånad och bestämmer sig för att reservera sitt omdöme om Ödipus tills Theseus, Atens kung, anländer.
Ismene anländer till häst och gläder sig åt att se sin far och syster. Hon för med sig nyheten om att Eteokles har lagt beslag på Thebes tron från sin äldre bror Polynikos, samtidigt som Polynikos samlar stöd från argeriterna för att anfalla staden. Båda sönerna har hört från ett orakel att utgången av konflikten kommer att bero på var deras far är begravd. Ismene berättar för sin far att det är Kreons plan att hämta honom och begrava honom vid gränsen till Thebe, utan ordentliga begravningsritualer, så att den makt som oraklet säger att hans grav kommer att ha inte kommer att ges till något annat land. När han hör detta förbannar Ödipus sina båda söner för att de inte behandlar honom väl och ställer dem i kontrast till sina hängivna döttrar. Han lovar lojalitet med ingen av sina stridande söner, utan med folket i Kolonos, som hittills har behandlat honom väl, och ber dem dessutom om skydd från Kreon.
På grund av att Oidipus gjort intrång på eumenidernas heliga mark, säger byborna till honom att han måste utföra vissa riter för att blidka dem. Ismene erbjuder sig att utföra dem åt honom och ger sig av, medan Antigone stannar kvar hos Oidipus. Under tiden frågar kören ut Ödipus ännu en gång och vill veta detaljerna om hans incest och fadersmord. Efter att han berättat sin sorgliga historia för dem kommer Theseus in, och i kontrast till den nyfikna kören säger han: ”Jag vet allt om dig, Laius’ son”. Han sympatiserar med Ödipus och erbjuder honom villkorslös hjälp, vilket får Ödipus att berömma Theseus och erbjuda honom gåvan av hans begravningsplats, vilket kommer att garantera seger i en framtida konflikt med Thebe. Theseus protesterar och säger att de två städerna är vänskapliga, och Ödipus svarar med vad som kanske är det mest kända talet i pjäsen. ”Åh Theseus, käre vän, endast gudarna kan aldrig åldras, gudarna kan aldrig dö. Allt annat i världen utplånar den allsmäktiga Tiden, krossar allt till ingenting…”. Theseus gör Ödipus till medborgare i Aten och låter kören vakta honom när han går. Kören sjunger om Atens ära och skönhet.
Creon, som är representant för Thebe, kommer till Oidipus och låtsas ha medlidande med honom och hans barn och säger till honom att han bör återvända till Thebe. Oidipus äcklas av Creons dubbelspel och berättar om all den skada Creon har åsamkat honom. Kreon blir arg och avslöjar att han redan har tillfångatagit Ismene; han beordrar sedan sina vakter att med våld tillfångata Antigone. Hans män börjar bära iväg dem mot Thebe, kanske i avsikt att använda dem som utpressning för att få Ödipus att följa med, av en önskan att återföra tebaner till Thebe, eller helt enkelt av ilska. Kören försöker stoppa honom, men Kreon hotar med att använda våld för att få tillbaka Ödipus till Thebe. Kören kallar då Theseus, som kommer från att ha offrat till Poseidon för att fördöma Kreon och säger till honom: ”Du har kommit till en stad som praktiserar rättvisa, som inte sanktionerar något utan lag”. Kreon svarar med att fördöma Oidipus och säger: ”Jag visste att han aldrig skulle hysa en fadersmördare… värre, en varelse som är så fördärvad, avslöjad som sin egen moders partner, den oheliga maken till sin egen mor”. Ödipus, rasande, förklarar än en gång att han inte är moraliskt ansvarig för vad han gjort. Theseus leder bort Kreon för att ta tillbaka de två flickorna. Atenarna övermannar tebanerna och återlämnar de båda flickorna till Oidipus. Ödipus rör sig för att kyssa Theseus i tacksamhet, men drar sig sedan tillbaka och erkänner att han fortfarande är förorenad.
Theseus informerar sedan Ödipus om att en supplikant har kommit till Poseidons tempel och vill tala med honom; det är Ödipus’ son Polynikos, som har förvisats från Thebe av sin bror Eteokles. Ödipus vill inte tala med honom och säger att han avskyr ljudet av hans röst, men Antigone övertalar honom att lyssna och säger: ”Många andra män har upproriska barn och ett snabbt temperament… men de lyssnar till förnuftet och ger efter.” Ödipus ger efter för henne, och Polynices kommer in och beklagar Ödipus eländiga tillstånd och ber sin far att tala med honom. Han berättar för Ödipus att han orättvist har fördrivits från Thebe av sin bror och att han förbereder sig för att attackera staden. Han vet att detta är resultatet av Oidipus förbannelse mot hans söner och ber sin far att ge efter, han går till och med så långt att han säger till sin far: ”Vi delar samma öde”. Oidipus säger till honom att han förtjänar sitt öde, för han kastade ut sin far. Han förutspår att hans två söner kommer att döda varandra i den kommande striden. ”Dö! Dö av din egen blodsbroders hand – dö!- och döda den man som fördrev dig! Därför förbannar jag ditt liv!” Antigone försöker hålla tillbaka sin bror och säger till honom att han bör avstå från att anfalla Thebe och undvika att dö genom sin brors hand. Polynikos vägrar att låta sig avskräckas och går ut.
Efter deras samtal uppstår ett våldsamt åskväder, vilket Ödipus tolkar som ett tecken från Zeus på hans förestående död. Han kallar på Theseus och berättar för honom att det är dags för honom att ge den gåva han lovat Aten. Fylld av styrka står den blinde Oidipus upp och går och ropar på sina barn och Theseus att följa honom.
En budbärare kommer in och berättar för kören att Oidipus är död. Han förde bort sina barn och Theseus, badade sedan sig själv och hällde ut libationer medan hans döttrar sörjde. Han berättade för dem att deras börda att ta hand om honom var lättad och bad Theseus att svära att inte överge sina döttrar. Sedan skickade han iväg sina barn, för endast Theseus kunde känna till platsen för hans död och föra den vidare till sin arvtagare. När budbäraren vände sig tillbaka för att titta på platsen där Ödipus senast stod, säger han: ”Vi kunde inte se mannen – han var borta – ingenstans! Och kungen, ensam, skyddade sina ögon med båda händerna utsträckta mot ansiktet, som om något fruktansvärt underverk blinkade framför hans ögon och han, han kunde inte stå ut med att titta.” Theseus kommer in med Antigone och Ismene som gråter och sörjer sin far. Antigone längtar efter att få se sin fars grav, till och med att bli begravd där med honom i stället för att leva utan honom. Kvinnorna ber Theseus att ta med dem, men han påminner dem om att platsen är hemlig och att ingen får gå dit. ”Och han sa att om jag höll mitt löfte skulle jag för alltid hålla mitt land fritt från skada.” Antigone går med på det och ber om att få resa tillbaka till Thebe, där hon hoppas kunna stoppa de sju mot Thebe från att marschera. Alla går ut mot Aten.