Călăuzit de Antigona, Oedip intră în satul Colonus și se așează pe o piatră. Ei sunt abordați de un sătean, care le cere să plece, deoarece acel pământ este sacru pentru Furii, sau Erinyes. Oedip recunoaște acest lucru ca pe un semn, pentru că atunci când a primit profeția că își va ucide tatăl și se va căsători cu mama sa, Apollo i-a dezvăluit, de asemenea, că la sfârșitul vieții sale va muri într-un loc sacru pentru Erinelor și va fi o binecuvântare pentru pământul în care este îngropat.
Corul, format din bătrânii din sat, intră și îl convinge pe Oedip să părăsească pământul sacru. Apoi îl interoghează cu privire la identitatea sa și sunt îngroziți să afle că este fiul lui Laius. Deși au promis că nu-i vor face rău lui Oedip, ei doresc să-l alunge din orașul lor, temându-se că îl va blestema. Oedip răspunde explicând că nu este responsabil din punct de vedere moral pentru crimele sale, întrucât și-a ucis tatăl în legitimă apărare. Mai mult, el cere să îl vadă pe regele lor, Tezeu, spunând: „Vin ca cineva sacru, cineva plin de evlavie și putere, aducând un mare dar pentru tot poporul tău”. Corul este uimit și decide să-și rezerve judecata asupra lui Oedip până la sosirea lui Tezeu, regele Atenei.
Ismene sosește călare, bucuroasă că-și vede tatăl și sora. Ea aduce vestea că Eteocles a preluat tronul Tebei de la fratele său mai mare, Polynices, în timp ce Polynices adună sprijin de la arginți pentru a ataca orașul. Ambii fii au auzit de la un oracol că rezultatul conflictului va depinde de locul unde este îngropat tatăl lor. Ismene îi spune tatălui ei că planul lui Creon este să vină după el și să-l îngroape la granița Tebei, fără ritualuri funerare adecvate, astfel încât puterea pe care oracolul spune că o va avea mormântul său să nu fie acordată niciunui alt pământ. Auzind acest lucru, Oedip își blestemă ambii fii pentru că nu l-au tratat bine, punându-i în contrast cu fiicele sale devotate. El nu jură credință nici unuia dintre fiii săi dușmănoși, ci oamenilor din Colonus, care până acum s-au purtat bine cu el, și le cere în continuare protecție din partea lui Creon.
Pentru că Oedipus a încălcat pământul sfânt al Eumenidelor, sătenii îi spun că trebuie să îndeplinească anumite ritualuri pentru a-i liniști. Ismene se oferă voluntar să meargă să le îndeplinească pentru el și pleacă, în timp ce Antigona rămâne cu Oedipus. Între timp, corul îl interoghează din nou pe Oedip, dorind să afle detalii despre incestul și patricidul său. După ce acesta le relatează povestea sa dureroasă, intră Tezeu și, în contrast cu corul indiscret, afirmă: „Știu totul despre tine, fiul lui Laius”. El îl compătimește pe Oedip și îi oferă ajutor necondiționat, făcându-l pe Oedip să-l laude pe Tezeu și să-i ofere cadou locul său de înmormântare, ceea ce îi va asigura victoria într-un viitor conflict cu Teba. Tezeu protestează, spunând că cele două orașe sunt prietene, iar Oedip îi răspunde cu ceea ce este poate cel mai faimos discurs din piesă. „O, Tezeu, dragă prietene, doar zeii nu pot îmbătrâni niciodată, zeii nu pot muri niciodată. Toate celelalte lucruri din lume pe care Timpul atotputernic le șterge, le zdrobește pe toate până la nimic…” Tezeu îl face pe Oedip cetățean al Atenei și lasă corul să îl păzească la plecare. Corul cântă despre gloria și frumusețea Atenei.
Creon, care este reprezentantul Tebei, vine la Oedip și se preface că îi este milă de el și de copiii săi, spunându-i că ar trebui să se întoarcă la Teba. Oedip este dezgustat de duplicitatea lui Creon și povestește toate relele pe care Creon i le-a făcut. Creon se înfurie și dezvăluie că a capturat-o deja pe Ismene; apoi își instruiește gărzile să o captureze cu forța pe Antigona. Oamenii săi încep să le ducă spre Teba, poate plănuind să le folosească drept șantaj pentru a-l determina pe Oedip să le urmeze, din dorința de a readuce Tebanii în Teba, sau pur și simplu din furie. Corul încearcă să-l oprească, dar Creon amenință că va folosi forța pentru a-l aduce pe Oedip înapoi în Teba. Corul îl cheamă apoi pe Tezeu, care vine de la sacrificiul lui Poseidon pentru a-l condamna pe Creon, spunându-i: „Ai venit într-un oraș care practică dreptatea, care nu sancționează nimic fără lege”. Creon îi răspunde condamnându-l pe Oedip, spunând: „Știam că nu va adăposti niciodată un ucigaș de tată… mai rău, o creatură atât de coruptă, expusă ca pereche, soțul profan al propriei sale mame”. Oedip, înfuriat, declară încă o dată că nu este responsabil din punct de vedere moral pentru ceea ce a făcut. Tezeu îl conduce pe Creon să le recupereze pe cele două fete. Atenienii îi copleșesc pe tebani și le înapoiază ambele fete lui Oedip. Oedip se îndreaptă să-l sărute pe Tezeu în semn de recunoștință, apoi se retrage, recunoscând că este încă poluat.
Tezeu îl informează apoi pe Oedip că un rugător a venit la templul lui Poseidon și dorește să vorbească cu el; este vorba de fiul lui Oedip, Polinice, care a fost alungat din Teba de fratele său Eteocles. Oedip nu vrea să vorbească cu el, spunând că detestă sunetul vocii sale, dar Antigona îl convinge să îl asculte, spunând: „Mulți alți oameni au copii răzvrătiți, au și ei temperamente iuți… dar ascultă rațiunea, se liniștesc”. Oedip cedează în fața ei, iar Polinice intră, deplângând starea mizerabilă a lui Oedip și implorându-l pe tatăl său să vorbească cu el. El îi spune lui Oedipus că a fost alungat din Teba pe nedrept de fratele său și că se pregătește să atace orașul. El știe că acesta este rezultatul blestemului lui Oedip asupra fiilor săi și își imploră tatăl să se potolească, mergând chiar până la a-i spune tatălui său: „Împărtășim aceeași soartă”. Oedip îi spune că își merită soarta, pentru că el și-a alungat tatăl. El prezice că cei doi fii ai săi se vor ucide unul pe celălalt în bătălia care va urma. „Mori!” „Mori de mâna fratelui tău de sânge – mori!”, ucigându-l chiar pe cel care te-a alungat! Așa că îți blestem viața!” Antigona încearcă să-l rețină pe fratele ei, spunându-i că ar trebui să se abțină de la atacarea Tebei și să evite să moară de mâna fratelui său. Refuzând să se lase descurajat, Polynices iese.
În urma conversației lor, are loc o furtună violentă, pe care Oedip o interpretează ca pe un semn de la Zeus despre moartea sa iminentă. Chemându-l pe Tezeu, îi spune că a sosit timpul ca el să dea darul pe care l-a promis Atenei. Plin de putere, Oedip cel orb se ridică și merge, chemându-și copiii și pe Tezeu să-l urmeze.
Un mesager intră și anunță corul că Oedip a murit. Și-a condus copiii și pe Tezeu departe, apoi s-a scăldat și a turnat libații în timp ce fiicele sale erau îndurerate. Le-a spus că le-a fost ridicată povara de a-l îngriji și i-a cerut lui Tezeu să jure că nu-și va părăsi fiicele. Apoi și-a alungat copiii, căci numai Tezeu putea cunoaște locul morții sale și să-l transmită moștenitorului său. Când mesagerul s-a întors să se uite la locul unde se afla ultima oară Oedip, spune: „Nu l-am putut vedea pe om – dispăruse – nu mai era nicăieri! Iar regele, singur, își proteja ochii, cu ambele mâini întinse pe față, ca și cum o minune teribilă i-ar fi fulgerat în fața ochilor și el, el nu putea suporta să privească”. Tezeu intră cu Antigona și Ismene, care plâng și își jelesc tatăl. Antigona tânjește să vadă mormântul tatălui ei, chiar să fie îngropată acolo cu el, în loc să trăiască fără el. Femeile îl roagă pe Tezeu să le ducă, dar el le amintește că locul este secret și că nimeni nu are voie să meargă acolo. „Și a spus că, dacă îmi voi respecta jurământul, îmi voi feri țara de rău pentru totdeauna.” Antigona este de acord și cere trecere înapoi la Teba, unde speră să oprească marșul celor Șapte împotriva Tebei. Toată lumea iese spre Atena.