În 1979, Wincott a jucat în filmul canadian de aventuri Wild Horse Hank alături de Linda Blair. În 1981 a apărut în filmul dramatic canadian Circle of Two cu Richard Burton. De asemenea, a apărut în două episoade din serialul canadian de televiziune The Littlest Hobo în 1979 și 1981.

După ce a absolvit Juilliard, Wincott a fost distribuit în filmul The Sicilian din 1987 în rolul caporalului Silvestro Canio. În același an a fost distribuit și în piesa de teatru Talk Radio a lui Eric Bogosian, în rolul unui fan heavy metal drogat pe nume Kent. În anul următor, Wincott a apărut în filmul lui Oliver Stone bazat pe această piesă. În anii ’80 a apărut, de asemenea, în seriale de televiziune americane precum Miami Vice, Crime Story și The Equalizer, precum și în serialul polițist canadian Night Heat – un serial în care joacă fratele său Jeff.

Wincott a lucrat din nou cu Oliver Stone în 1989, apărând în filmul Born on the Fourth of July în rolul unui veteran din Vietnam țintuit la pat, apoi din nou în 1991 în filmul The Doors, unde a jucat rolul lui Paul Rothchild, producătorul primelor cinci albume ale The Doors. În 1991 a jucat și rolul lui Guy de Gisborne în Robin Hood: Prințul hoților, un aghiotant al șerifului din Nottingham (Alan Rickman) care este și vărul șerifului în film.

În 1993 a apărut în filmul Romeo Is Bleeding în rolul lui Sal, un mafiot, și a jucat și rolul lui Rochefort în filmul Disney The Three Musketeers cu Kiefer Sutherland, Charlie Sheen și Chris O’Donnell. În anul următor, Wincott a jucat rolul regelui Top Dollar, alături de Brandon Lee, în filmul The Crow. În 1995 a apărut în filmul Dead Man alături de Johnny Depp. A jucat rolul poetului Rene Ricard în filmul biografic Basquiat din 1996. De asemenea, a interpretat rolul mercenarului Frank Elgyn în filmul Alien Resurrection din 1997.

Wincott a jucat rolul unui răpitor psihopat alături de Morgan Freeman în filmul Along Came a Spider din 2001. În anul următor l-a interpretat pe Armand Dorleac, un gardian de închisoare sadic, în versiunea cinematografică din 2002 a filmului The Count of Monte Cristo, cu Jim Caviezel. În 2004, l-a interpretat pe Julius Bicke, fratele lui Samuel J. Bicke (interpretat de Sean Penn) în The Assassination of Richard Nixon. În 2006, Wincott a apărut în filmul western Seraphim Falls, cu Pierce Brosnan și Liam Neeson. De asemenea, a apărut în The Diving Bell and the Butterfly și What Just Happened în 2007 și, respectiv, 2008.

În 2009 a jucat în A Lonely Place for Dying în rolul managerului de proiect CIA Anthony Greenglass. La începutul anului 2012 a fost distribuit în rolul celebrului criminal în serie Ed Gein în filmul biografic dramatic Hitchcock.

În 2014 Wincott l-a interpretat pe hackerul Adrian Cross în miniseria 24: Live Another Day. În anul următor a jucat în filmul canadian de dramă western Forsaken, alături de Kiefer și Donald Sutherland. În 2016 a jucat, de asemenea, rolul lui Old Bill în două episoade din sezonul 1 al serialului TV western științifico-fantastic Westworld.

În 2017 a apărut în serialul dramatic MTG Veni Vidi Vici. Serialul suedez îl are ca protagonist pe actorul danez Thomas Bo Larsen și se concentrează în jurul industriei porno. Wincott joacă rolul Georginei, o fostă regizoare porno transsexuală. Serialul a fost selectat ca fiind unul dintre cele mai bune seriale europene noi la proiecțiile MIPDrama Screenings organizate anual la Cannes. Serialul a fost difuzat și pe Hulu în 2017.

Wincott și-a împrumutat, de asemenea, vocea pentru mai multe personaje din jocuri video și filme de animație: În 2002, el a oferit vocea lui Scroop, o creatură malefică asemănătoare unui păianjen/crab răuvoitor în filmul de animație Disney Treasure Planet; de asemenea, a oferit vocea lui Scroop în jocul video de însoțire Sony PlayStation cu același nume. În 2004, a asigurat vocea Profetului Adevărului în jocul video Halo 2. De asemenea, a asigurat vocea lui Mr. Big în relansarea din 2005 a jocului video Narc. În 2012 a furnizat vocile pentru mai multe personaje de jocuri video: Jules Merit în jocul Syndicate, Griffin în romanul grafic interactiv Infex, și Death în jocul Darksiders II.