W 1979 roku Wincott wystąpił w kanadyjskim dramacie przygodowym Wild Horse Hank u boku Lindy Blair. W 1981 roku wystąpił w kanadyjskim filmie dramatycznym Circle of Two z Richardem Burtonem w roli głównej. Wystąpił również w dwóch odcinkach kanadyjskiego serialu telewizyjnego The Littlest Hobo w 1979 i 1981 roku.
Po ukończeniu Juilliard, Wincott został obsadzony w filmie Sycylijczyk z 1987 roku w roli kaprala Silvestro Canio. W tym samym roku został również obsadzony w sztuce Erica Bogosiana Talk Radio jako naćpany fan heavy metalu o imieniu Kent. Rok później Wincott wystąpił w filmie Olivera Stone’a opartym na tej sztuce. W latach 80. wystąpił również w takich amerykańskich serialach telewizyjnych jak Miami Vice, Crime Story i The Equalizer, a także w kanadyjskim dramacie policyjnym Night Heat – serialu, w którym główną rolę zagrał jego brat Jeff.
Wincott ponownie współpracował z Oliverem Stone’em w 1989 roku, pojawiając się w filmie Urodzony czwartego lipca jako przykuty do łóżka weteran z Wietnamu, a następnie ponownie w 1991 roku w filmie The Doors, gdzie zagrał rolę Paula Rothchilda, producenta pierwszych pięciu albumów The Doors. W 1991 roku zagrał również rolę Guya z Gisborne w filmie Robin Hood: Książę złodziei, poplecznika szeryfa z Nottingham (Alan Rickman), który jest również kuzynem szeryfa w filmie.
W 1993 roku pojawił się w filmie Romeo krwawi jako Sal, mafioso, a także zagrał rolę Rocheforta w filmie Disneya Trzej muszkieterowie z Kieferem Sutherlandem, Charliem Sheenem i Chrisem O’Donnellem w rolach głównych. W następnym roku Wincott wystąpił jako czarnoksiężnik Top Dollar naprzeciwko Brandona Lee w filmie The Crow. W 1995 roku wystąpił w filmie Dead Man u boku Johnny’ego Deppa. W 1996 roku zagrał poetę Rene Ricarda w filmie biograficznym Basquiat. Wcielił się również w rolę najemnika Franka Elgyna w filmie Alien Resurrection z 1997 roku.
Wincott wystąpił jako psychopatyczny porywacz naprzeciwko Morgana Freemana w filmie Along Came a Spider z 2001 roku. Rok później zagrał Armanda Dorleaca, sadystycznego strażnika więziennego w filmowej wersji Hrabiego Monte Cristo z 2002 roku z Jimem Caviezelem w roli głównej. W 2004 roku zagrał Juliusa Bicke, brata Samuela J. Bicke (w tej roli Sean Penn) w filmie Zamach na Richarda Nixona. W 2006 roku Wincott wystąpił w westernie Seraphim Falls, w którym zagrali Pierce Brosnan i Liam Neeson. Wystąpił również w filmach The Diving Bell and the Butterfly oraz What Just Happened odpowiednio w 2007 i 2008 roku.
W 2009 roku wystąpił w filmie A Lonely Place for Dying jako kierownik projektu CIA Anthony Greenglass. Na początku 2012 roku został obsadzony w roli notorycznego seryjnego mordercy Eda Geina w biograficznym filmie dramatycznym Hitchcock.
W 2014 roku Wincott zagrał hakera Adriana Crossa w miniserialu 24: Live Another Day. W następnym roku wystąpił w kanadyjskim westernowym filmie dramatycznym Forsaken u boku Kiefera i Donalda Sutherlanda. W 2016 roku zagrał również rolę Old Billa w dwóch odcinkach w 1. sezonie westernowego serialu science fiction Westworld.
W 2017 roku pojawił się w serialu dramatycznym MTG Veni Vidi Vici. Szwedzki serial gwiazdorzy duński aktor Thomas Bo Larsen i koncentruje się wokół przemysłu porno. Wincott wciela się w rolę Georginy, transgenderowej byłej reżyserki porno. Serial został wybrany jako jeden z najlepszych nowych europejskich seriali na MIPDrama Screenings odbywających się co roku w Cannes. Serial był również streamowany na Hulu w 2017 roku.
Wincott użyczył również swojego głosu kilku postaciom w grach wideo i animowanych funkcjach: W 2002 roku udzielił głosu Scroopowi, złośliwemu pająkowi / krabopodobnemu stworzeniu w filmie animowanym Disneya Treasure Planet; udzielił również głosu Scroopowi w towarzyszącej grze wideo Sony PlayStation o tej samej nazwie. W 2004 roku użyczył głosu Prorokowi Prawdy w grze wideo Halo 2. W 2005 roku udzielił głosu Mr. Bigowi we wznowieniu gry Narc. W 2012 roku udzielił głosu kilku postaciom z gier wideo: Jules Merit w grze Syndicate, Griffin w interaktywnej powieści graficznej Infex oraz Death w grze Darksiders II.
.