Prowadzony przez Antygonę Edyp wchodzi do wsi Kolonus i siada na kamieniu. Podchodzi do nich wieśniak, który żąda, aby odeszli, ponieważ ta ziemia jest święta dla Furii, czyli Erinyes. Edyp rozpoznaje to jako znak, bo kiedy otrzymał przepowiednię, że zabije ojca i poślubi matkę, Apollo objawił mu również, że pod koniec życia umrze w miejscu świętym dla Furii i będzie błogosławieństwem dla ziemi, w której jest pochowany.
Chór, składający się ze starców z wioski, wchodzi i przekonuje Edypa do opuszczenia świętej ziemi. Następnie pytają go o jego tożsamość i z przerażeniem dowiadują się, że jest on synem Lajosa. Choć obiecali, że nie skrzywdzą Edypa, chcą go wypędzić ze swego miasta, obawiając się, że rzuci na nie klątwę. Edyp w odpowiedzi tłumaczy, że nie jest moralnie odpowiedzialny za swoje zbrodnie, gdyż zabił ojca w obronie własnej. Ponadto prosi o spotkanie z ich królem, Tezeuszem, mówiąc: „Przychodzę jako ktoś święty, ktoś pełen pobożności i mocy, niosąc wielki dar dla wszystkich twoich ludzi.” Chór jest zdumiony i postanawia zarezerwować ich wyrok Edypa aż Tezeusz, król Aten, arrives.
Ismene przybywa na koniu, ciesząc się, aby zobaczyć jej ojca i siostrę. Przynosi wiadomość, że Eteokles przejął tron Teb od swego starszego brata Polinejkesa, a Polinejkes zbiera poparcie Argejczyków, by zaatakować miasto. Obaj synowie usłyszeli od wyroczni, że wynik konfliktu będzie zależał od tego, gdzie zostanie pochowany ich ojciec. Ismene mówi ojcu, że to Kreon planuje przyjść po niego i pochować go na granicy Teb, bez odpowiednich obrzędów pogrzebowych, tak aby moc, którą według wyroczni będzie miał jego grób, nie została przyznana żadnej innej ziemi. Słysząc to, Edyp przeklina obu swoich synów za złe traktowanie go, przeciwstawiając im oddane córki. Przyrzeka wierność żadnemu ze swych zwaśnionych synów, lecz ludowi Kolonu, który jak dotąd traktował go dobrze, i dalej prosi ich o ochronę przed Kreonem.
Ponieważ Edyp wtargnął na świętą ziemię Eumenidów, wieśniacy mówią mu, że musi odprawić pewne rytuały, aby ich uspokoić. Ismene dobrowolnie idzie wykonać je dla niego i odchodzi, podczas gdy Antygona pozostaje z Edypem. Tymczasem chór jeszcze raz wypytuje Edypa, chcąc poznać szczegóły jego kazirodztwa i ojcobójstwa. Po tym, jak opowiedział im swoją smutną historię, wchodzi Tezeusz i w przeciwieństwie do wścibskiego chóru stwierdza: „Wiem o tobie wszystko, synu Lejosa”. Współczuje Edypowi i oferuje mu bezwarunkową pomoc, powodując, że Edyp chwali Tezeusza i oferuje mu dar swojego miejsca pochówku, co zapewni zwycięstwo w przyszłym konflikcie z Tebami. Tezeusz protestuje, mówiąc, że oba miasta są zaprzyjaźnione, a Edyp odpowiada tym, co jest chyba najsłynniejszą przemową w sztuce. „O Tezeuszu, drogi przyjacielu, tylko bogowie nigdy nie mogą się starzeć, bogowie nigdy nie mogą umrzeć. Wszystko inne na świecie wszechmocny czas niszczy, miażdży wszystko na nic…” Tezeusz czyni Edypa obywatelem Aten i zostawia chór, by go strzegł, gdy będzie odchodził. Chór śpiewa o chwale i pięknie Aten.
Creon, który jest przedstawicielem Teb, przychodzi do Edypa i udaje litość dla niego i jego dzieci, mówiąc mu, że powinien wrócić do Teb. Edyp jest zdegustowany dwulicowością Kreona i opowiada o wszystkich krzywdach, jakie wyrządził mu Kreon. Kreon wpada w gniew i wyjawia, że już pojmał Ismenę, a następnie nakazuje swoim strażnikom, by siłą pojmali Antygonę. Jego ludzie zaczynają nieść je w kierunku Teb, być może planując użyć ich jako szantażu, aby Edyp podążył za nimi, z pragnienia powrotu Tebańczyków do Teb, lub po prostu z gniewu. Chór próbuje go powstrzymać, ale Creon grozi użyciem siły, aby sprowadzić Edypa z powrotem do Teb. Chór wzywa wtedy Tezeusza, który przybywa z ofiarą dla Posejdona, aby potępić Kreona, mówiąc mu: „Przybyłeś do miasta, które praktykuje sprawiedliwość, które nie sankcjonuje niczego bez prawa”. Kreon odpowiada, potępiając Edypa, mówiąc: „Wiedziałem, że nigdy nie ugościłbym ojca-mordercy… co gorsza, istoty tak zepsutej, wystawionej na niebezpieczeństwo jako towarzysz, bezbożny mąż własnej matki”. Edyp, rozwścieczony, oświadcza po raz kolejny, że nie jest moralnie odpowiedzialny za to, co zrobił. Tezeusz prowadzi Kreona daleko, aby odzyskać dwie dziewczyny. Ateńczycy obezwładniają tebańczyków i zwracają obie dziewczyny Edypowi. Edyp porusza się pocałować Tezeusza w wdzięczności, a następnie wyciąga z powrotem, uznając, że nadal jest zanieczyszczony.
Tezeusz następnie informuje Edypa, że suppliant przyszedł do świątyni Posejdona i chce z nim porozmawiać; jest to syn Edypa Polynices, który został wygnany z Teb przez swojego brata Eteoklesa. Edyp nie chce z nim rozmawiać, mówiąc, że brzydzi się brzmienia jego głosu, ale Antygona przekonuje go, by posłuchał, mówiąc: „Wielu innych ludzi ma zbuntowane dzieci, szybkie temperamenty też… ale słuchają rozumu, ustępują”. Edyp poddaje się jej i wchodzi Polinejkes, ubolewając nad nieszczęśliwym stanem Edypa i błagając ojca, by z nim porozmawiał. Mówi Edypowi, że został niesprawiedliwie wypędzony z Teb przez brata i że ten szykuje się do ataku na miasto. Wie, że jest to skutek klątwy Edypa rzuconej na jego synów i błaga ojca o ustępstwa, posuwając się nawet do stwierdzenia: „Dzielimy ten sam los”. Edyp mówi mu, że sam zasłużył na swój los, bo wypędził ojca. Przepowiada, że jego dwaj synowie zabiją się nawzajem w nadchodzącej bitwie. „Giń! Giń z ręki własnego brata krwi – giń! – zabijając tego samego człowieka, który cię wypędził! Więc przeklinam twoje życie!” Antygona próbuje uspokoić brata, mówiąc mu, że powinien powstrzymać się od ataku na Tebę i uniknąć śmierci z ręki brata. Nie dając się odwieść, Polinejkes wychodzi.
Po ich rozmowie następuje gwałtowna burza z piorunami, którą Edyp interpretuje jako znak od Zeusa o zbliżającej się śmierci. Wzywając Tezeusza, mówi mu, że nadszedł czas, aby złożył obiecany Atenom dar. Napełniony siłą, ślepy Edyp stoi i idzie, wzywając swoje dzieci i Tezeusza, aby za nim.
Wchodzi posłaniec i mówi chórowi, że Edyp nie żyje. Odprowadził swoje dzieci i Tezeusza, potem wykąpał się i nalał libacje, podczas gdy jego córki płakały. Powiedział im, że ich ciężar opieki nad nim został zdjęty i poprosił Tezeusza, aby przysiągł, że nie opuści córek. Potem odesłał swoje dzieci, bo tylko Tezeusz mógł znać miejsce jego śmierci i przekazać je swojemu następcy. Gdy posłaniec zawrócił, by spojrzeć na miejsce, gdzie Edyp stał po raz ostatni, mówi: „Nie widzieliśmy człowieka – zniknął – nigdzie! A król, sam, osłaniając oczy, obie ręce rozłożył na twarzy, jakby jakiś straszny cud błysnął mu przed oczami, a on, nie mógł znieść tego spojrzenia.” Tezeusz wchodzi z Antygoną i Ismeną, które płaczą i opłakują swojego ojca. Antygona tęskni za grobem ojca, nawet za tym, by być tam z nim pochowana, a nie żyć bez niego. Kobiety błagają Tezeusza, by je zabrał, ale on przypomina im, że miejsce to jest tajemnicą i że nikt nie może tam wejść. „I powiedział, że jeśli dotrzymam przyrzeczenia, na zawsze uchronię mój kraj od krzywdy”. Antygona zgadza się i prosi o przejście z powrotem do Teb, gdzie ma nadzieję powstrzymać marsz Siedmiu przeciwko Tebom. Wszyscy wychodzą w kierunku Aten.