Em 1979 Wincott estrelou no drama de aventura canadense Wild Horse Hank ao lado de Linda Blair. Em 1981 ele apareceu no drama canadense Circle of Two starring Richard Burton. Ele também apareceu em dois episódios da série de TV canadense The Littlest Hobo em 1979 e 1981.
Depois de se formar na Juilliard, Wincott foi elenco no filme The Sicilian in the role of Corporal Silvestro Canio, de 1987. Nesse mesmo ano ele também foi elenco na peça de Eric Bogosian Talk Radio como um fã de heavy metal pedrado chamado Kent. No ano seguinte, Wincott apareceu no filme de Oliver Stone, baseado na peça. Nos anos 80 ele também apareceu em séries de TV americanas como Miami Vice, Crime Story e The Equalizer, assim como na série dramática da polícia canadense Night Heat – uma série estrelada por seu irmão Jeff.
Wincott novamente trabalhou com Oliver Stone em 1989, aparecendo no filme Born on the Fourth of July as a bedridden Vietnam veteran, depois mais uma vez em 1991 no filme The Doors onde ele interpretou o papel de Paul Rothchild, o produtor dos cinco primeiros álbuns de The Doors. Em 1991 ele também interpretou o papel de Guy of Gisborne em Robin Hood: Prince of Thieves, um capanga do Xerife de Nottingham (Alan Rickman) que também é primo do Xerife no filme.
Em 1993 ele apareceu no filme Romeo Is Bleeding as Sal, um mafioso, e também interpretou o papel de Rochefort no filme Disney The Three Musketeers estrelado por Kiefer Sutherland, Charlie Sheen e Chris O’Donnell. No ano seguinte, Wincott estrelou como o Rei Top Dollar em frente a Brandon Lee em The Crow. Em 1995 ele apareceu no Dead Man com Johnny Depp. Ele interpretou o poeta René Ricard no filme biográfico Basquiat de 1996. Também interpretou o papel do mercenário Frank Elgyn no filme Alien Resurrection.
Wincott estrelou como um seqüestrador psicopata ao lado de Morgan Freeman no filme Along Came a Spider, de 2001. No ano seguinte interpretou Armand Dorleac, um sádico guarda prisional na versão cinematográfica de 2002 de O Conde de Monte Cristo estrelado por Jim Caviezel. Em 2004 interpretou Julius Bicke, o irmão de Samuel J. Bicke (interpretado por Sean Penn) em O Assassinato de Richard Nixon. Em 2006 Wincott apareceu no filme ocidental Seraphim Falls, estrelado por Pierce Brosnan e Liam Neeson. Também apareceu em The Diving Bell and the Butterfly e What Just Happened em 2007 e 2008 respectivamente.
Em 2009 estrelou em A Lonely Place for Dying como gestor de projecto da CIA Anthony Greenglass. No início de 2012 ele foi elenco do famoso serial killer Ed Gein no filme biográfico Hitchcock.
Em 2014 Wincott interpretou o hacker Adrian Cross na minissérie 24: Live Another Day. No ano seguinte ele estrelou no drama canadense western Forsaken ao lado de Kiefer e Donald Sutherland. Em 2016 ele também interpretou o papel de Old Bill em dois episódios da temporada 1 da série de ficção científica Westworld.
Em 2017 ele apareceu na série de drama MTG Veni Vidi Vici. A série sueca estrelou o actor dinamarquês Thomas Bo Larsen e centra-se na indústria pornográfica. Wincott interpreta o papel de Georgina, uma ex-diretora transgênero da pornografia. O espectáculo foi seleccionado como uma das novas séries europeias de topo no MIPDrama Screenings, realizado anualmente em Cannes. A série também foi transmitida na Hulu em 2017.
Wincott também emprestou a sua voz a vários personagens em videojogos e animações: Em 2002 ele forneceu a voz de Scroop, uma aranha malévola/criatura do tipo caranguejo no filme de animação da Disney Treasure Planet; ele também forneceu a voz de Scroop no videogame Sony PlayStation de mesmo nome que o acompanhava. Em 2004, ele forneceu a voz do Profeta da Verdade no videogame Halo 2. Ele também forneceu a voz do Sr. Big no relançamento de 2005 do videogame Narc. Em 2012 ele forneceu as vozes para vários personagens de videogame: Jules Merit no jogo Syndicate, Griffin no romance gráfico interactivo Infex, e Death no jogo Darksiders II.
.