Seguito da Antigone, Edipo entra nel villaggio di Colono e si siede su una pietra. Vengono avvicinati da un abitante del villaggio, che chiede loro di andarsene, perché quel terreno è sacro alle Erinni. Edipo riconosce questo come un segno, perché quando ricevette la profezia che avrebbe ucciso suo padre e sposato sua madre, Apollo gli rivelò anche che alla fine della sua vita sarebbe morto in un luogo sacro alle Erinni e sarebbe stato una benedizione per la terra in cui è sepolto.
Il coro, composto da vecchi del villaggio, entra e convince Edipo a lasciare il terreno sacro. Poi lo interrogano sulla sua identità e sono inorriditi nell’apprendere che è il figlio di Laio. Sebbene abbiano promesso di non fare del male a Edipo, vogliono espellerlo dalla loro città, temendo che la maledica. Edipo risponde spiegando che non è moralmente responsabile dei suoi crimini, poiché ha ucciso suo padre per autodifesa. Inoltre, chiede di vedere il loro re, Teseo, dicendo: “Vengo come qualcuno di sacro, qualcuno pieno di pietà e di potere, portando un grande dono per tutto il tuo popolo”. Il coro è stupito e decide di riservare il suo giudizio su Edipo fino all’arrivo di Teseo, re di Atene.
Ismene arriva a cavallo, felice di vedere suo padre e sua sorella. Porta la notizia che Eteocle ha preso il trono di Tebe da suo fratello maggiore, Polinice, mentre Polinice sta raccogliendo il sostegno degli Argivi per attaccare la città. Entrambi i figli hanno sentito da un oracolo che l’esito del conflitto dipenderà da dove il loro padre è sepolto. Ismene dice a suo padre che il piano di Creonte è quello di venire a prenderlo e seppellirlo ai confini di Tebe, senza riti di sepoltura adeguati, in modo che il potere che l’oracolo dice che la sua tomba avrà non sarà concesso a nessun’altra terra. Sentendo questo, Edipo maledice entrambi i suoi figli per non averlo trattato bene, contrapponendoli alle sue figlie devote. Si impegna a essere fedele a nessuno dei suoi figli in lotta, ma al popolo di Colono, che finora lo ha trattato bene, e chiede loro protezione da Creonte.
Perché Edipo ha violato il suolo sacro delle Eumenidi, gli abitanti del villaggio gli dicono che deve compiere certi riti per placarli. Ismene si offre volontaria per andare a compierli per lui e parte, mentre Antigone rimane con Edipo. Nel frattempo, il coro interroga Edipo ancora una volta, desiderando conoscere i dettagli del suo incesto e parricidio. Dopo che egli ha raccontato loro la sua dolorosa storia, entra Teseo, e in contrasto con il coro indiscreto afferma: “So tutto di te, figlio di Laio”. Egli simpatizza con Edipo e gli offre un aiuto incondizionato, inducendo Edipo a lodare Teseo e a offrirgli il dono del suo luogo di sepoltura, che assicurerà la vittoria in un futuro conflitto con Tebe. Teseo protesta, dicendo che le due città sono amiche, ed Edipo risponde con quello che è forse il discorso più famoso dell’opera. “Oh Teseo, caro amico, solo gli dei non possono invecchiare, gli dei non possono morire. Tutto il resto del mondo il tempo onnipotente cancella, schiaccia tutto a zero…” Teseo fa di Edipo un cittadino di Atene e lascia il coro a sorvegliarlo mentre parte. Il coro canta la gloria e la bellezza di Atene.
Creonte, che è il rappresentante di Tebe, viene da Edipo e finge pietà per lui e i suoi figli, dicendogli che dovrebbe tornare a Tebe. Edipo è disgustato dalla doppiezza di Creonte e racconta tutti i danni che Creonte gli ha inflitto. Creonte si arrabbia e rivela di aver già catturato Ismene; poi ordina alle sue guardie di prendere con la forza Antigone. I suoi uomini cominciano a portarle via verso Tebe, forse pensando di usarle come ricatto per farle seguire Edipo, per il desiderio di riportare i Tebani a Tebe, o semplicemente per rabbia. Il coro cerca di fermarlo, ma Creonte minaccia di usare la forza per riportare Edipo a Tebe. Il coro allora chiama Teseo, che viene dal sacrificio a Poseidone per condannare Creonte, dicendogli: “Sei venuto in una città che pratica la giustizia, che non sanziona nulla senza legge”. Creonte risponde condannando Edipo, dicendo: “Sapevo che non avrebbe mai ospitato un padre assassino… peggio, una creatura così corrotta, esposta come il compagno, l’empio marito della sua stessa madre”. Edipo, infuriato, dichiara ancora una volta di non essere moralmente responsabile di ciò che ha fatto. Teseo porta via Creonte per riprendere le due ragazze. Gli Ateniesi sopraffanno i Tebani e restituiscono le due ragazze a Edipo. Edipo si muove per baciare Teseo in segno di gratitudine, poi si ritrae, riconoscendo di essere ancora inquinato.
Teseo informa poi Edipo che un supplicante è venuto al tempio di Poseidone e desidera parlare con lui; è il figlio di Edipo, Polinice, che è stato bandito da Tebe da suo fratello Eteocle. Edipo non vuole parlare con lui, dicendo che detesta il suono della sua voce, ma Antigone lo convince ad ascoltare, dicendo: “Molti altri uomini hanno figli ribelli, e anche temperamenti veloci… ma ascoltano la ragione, cedono”. Edipo si arrende a lei, ed entra Polinice, lamentandosi della misera condizione di Edipo e pregando il padre di parlargli. Dice a Edipo che è stato cacciato da Tebe ingiustamente da suo fratello e che si sta preparando ad attaccare la città. Sa che questo è il risultato della maledizione di Edipo sui suoi figli e implora il padre di cedere, arrivando a dire al padre: “Abbiamo lo stesso destino”. Edipo gli dice che merita il suo destino, perché ha cacciato suo padre. Predice che i suoi due figli si uccideranno a vicenda nella prossima battaglia. “Muori! Muori per mano del tuo stesso fratello di sangue! Uccidi l’uomo che ti ha cacciato! Così maledico la tua vita!” Antigone cerca di trattenere suo fratello, dicendogli che dovrebbe astenersi dall’attaccare Tebe ed evitare di morire per mano di suo fratello. Rifiutandosi di essere dissuaso, Polinice esce.
Dopo la loro conversazione, c’è un forte temporale, che Edipo interpreta come un segno di Zeus della sua morte imminente. Chiamando Teseo, gli dice che è il momento per lui di dare il dono che ha promesso ad Atene. Pieno di forza, Edipo cieco si alza e cammina, chiamando i suoi figli e Teseo a seguirlo.
Un messaggero entra e dice al coro che Edipo è morto. Egli condusse via i figli e Teseo, poi si lavò e versò libagioni mentre le sue figlie erano addolorate. Disse loro che il loro peso di prendersi cura di lui era stato tolto e chiese a Teseo di giurare di non abbandonare le sue figlie. Poi mandò via i suoi figli, perché solo Teseo poteva conoscere il luogo della sua morte e trasmetterlo al suo erede. Quando il messaggero si voltò indietro per guardare il punto in cui Edipo si trovava per l’ultima volta, dice: “Non potevamo vedere l’uomo – era sparito – da nessuna parte! E il re, da solo, si copriva gli occhi, entrambe le mani stese contro il viso come se qualche terribile meraviglia gli balenasse davanti agli occhi e lui, lui non poteva sopportare di guardare”. Teseo entra con Antigone e Ismene, che stanno piangendo e piangono il loro padre. Antigone desidera vedere la tomba di suo padre, anche per essere sepolta lì con lui piuttosto che vivere senza di lui. Le donne pregano Teseo di accompagnarle, ma lui ricorda loro che il luogo è segreto e che nessuno può andarci. “E disse che se avessi mantenuto la mia promessa, avrei tenuto il mio paese libero dal male per sempre”. Antigone accetta e chiede un passaggio per tornare a Tebe, dove spera di fermare la marcia dei Sette contro Tebe. Tutti escono verso Atene.