Liderado por Antígona, Édipo entra na aldeia de Colonus e senta-se sobre uma pedra. Eles são abordados por um aldeão, que exige que eles saiam, porque esse solo é sagrado para as Fúrias, ou Erinyes. Édipo reconhece isto como um sinal, pois quando recebeu a profecia de que mataria seu pai e casaria com sua mãe, Apolo também lhe revelou que no final de sua vida morreria em um lugar sagrado para as Fúrias e seria uma bênção para a terra em que está enterrado.
O coro, formado por anciãos da aldeia, entra e persuade Édipo a deixar a terra sagrada. Eles então o questionam sobre sua identidade e ficam horrorizados ao saber que ele é o filho de Édipo. Embora tenham prometido não prejudicar Édipo, querem expulsá-lo de sua cidade, temendo que ele o amaldiçoe. Édipo responde explicando que ele não é moralmente responsável por seus crimes, já que matou seu pai em autodefesa. Além disso, ele pede para ver o rei deles, Theseus, dizendo: “Eu venho como alguém sagrado, alguém cheio de piedade e poder, trazendo um grande presente para todo o seu povo”. O coro fica espantado e decide reservar o seu julgamento de Édipo até chegar a Theseus, rei de Atenas.
Ismene chega a cavalo, regozijando-se de ver o pai e a irmã. Ela traz a notícia de que Eteocles tomou o trono de Tebas de seu irmão mais velho, Polinices, enquanto Polinices está reunindo apoio dos Argives para atacar a cidade. Ambos os filhos ouviram de um oráculo que o resultado do conflito dependerá do local onde o pai deles estiver enterrado. Ismene diz a seu pai que é plano de Creonte vir buscá-lo e enterrá-lo na fronteira de Tebas, sem ritos de enterro adequados, para que o poder que o oráculo diz que seu túmulo terá não seja concedido a nenhuma outra terra. Ouvindo isto, Édipo amaldiçoa ambos os seus filhos por não o tratarem bem, contrastando-os com as suas devotadas filhas. Ele promete lealdade a nenhum dos seus filhos em disputa, mas ao povo de Colonus, que até agora o tem tratado bem, e ainda lhes pede proteção de Creonte.
Por causa de Édipo ter transgredido no solo sagrado dos Eumenidas, os aldeões lhe dizem que ele deve realizar certos ritos para apaziguá-los. Ismene se oferece para ir realizá-los por ele e parte, enquanto Antígona permanece com Édipo. Enquanto isso, o coro volta a interrogar Édipo, desejando conhecer os detalhes de seu incesto e patricídio. Depois de lhes contar a sua dolorosa história, entra este, e em contraste com o refrão curioso diz: “Sei tudo sobre ti, filho de Laius”. Ele simpatiza com Édipo e oferece-lhe ajuda incondicional, fazendo com que Édipo elogie Édipo e lhe ofereça o presente do seu local de sepultamento, o que garantirá a vitória num futuro conflito com Tebas. Theseus protesta, dizendo que as duas cidades são amigáveis, e Édipo responde com o que talvez seja o discurso mais famoso da peça. “Oh Theseus, querido amigo, só os deuses nunca podem envelhecer, os deuses nunca podem morrer”. Tudo o resto no mundo o tempo todo poderoso oblitera, esmaga tudo a nada…” Este faz de Édipo um cidadão de Atenas e deixa o refrão a guardá-lo quando ele parte. O refrão canta sobre a glória e a beleza de Atenas.
Creon, que é o representante de Édipo, vem a Édipo e finge ter pena dele e dos seus filhos, dizendo-lhe que deve regressar a Tebas. Édipo tem nojo da duplicidade de Creonte e relata todos os danos que Creonte lhe infligiu. Creonte enfurece-se e revela que já capturou Ismene; em seguida, instrui os seus guardas para que se apoderem à força de Antígona. Seus homens começam a levá-los para Tebas, talvez planejando usá-los como chantagem para conseguir que Édipo os siga, por desejo de devolver Tebas a Tebas, ou simplesmente por raiva. O coro tenta detê-lo, mas Creon ameaça usar a força para trazer Édipo de volta a Tebas. O refrão então chama por Theseus, que vem do sacrifício a Poseidon para condenar Creonte, dizendo-lhe: “Você veio a uma cidade que pratica justiça, que não sanciona nada sem lei”. Creonte responde condenando Édipo, dizendo: “Eu sabia que nunca abrigaria um pai assassino…pior, uma criatura tão corrupta, exposta como o companheiro, o marido profano de sua própria mãe.” Édipo, enfurecido, declara mais uma vez que não é moralmente responsável pelo que fez. Este leva Creonte para longe para reconquistar as duas meninas. Os atenienses dominam os Thebans e devolvem ambas as raparigas a Édipo. Édipo se move para beijar a Theseus em agradecimento, depois recua, reconhecendo que ainda está poluído.
Theseus então informa a Édipo que um suplicante veio ao templo de Poseidon e deseja falar com ele; é o filho de Édipo, Polinicies, que foi banido de Tebas por seu irmão Eteocles. Édipo não quer falar com ele, dizendo que abomina o som de sua voz, mas Antígona o persuade a ouvir, dizendo: “Muitos outros homens têm filhos rebeldes, temperamentos rápidos também… mas escutam a razão, se arrependem”. Édipo cede a ela, e Polinicies entra, lamentando a condição miserável de Édipo e implorando a seu pai que fale com ele. Ele diz a Édipo que foi expulso injustamente de Tebas pelo seu irmão e que se prepara para atacar a cidade. Ele sabe que isso é o resultado da maldição de Édipo sobre seus filhos e implora a seu pai que se arrependa, chegando ao ponto de dizer a seu pai: “Nós compartilhamos o mesmo destino”. Édipo diz-lhe que merece o seu destino, pois expulsou o seu pai. Ele prediz que os seus dois filhos se matarão na batalha que se aproxima. “Morre! Morre pela morte do teu próprio irmão de sangue! – matando o próprio homem que te expulsou! Então eu amaldiçoo a tua vida!” Antigone tenta conter o seu irmão, dizendo-lhe que se deve abster de atacar Tebas e evitar morrer às mãos do seu irmão. Recusando-se a ser dissuadido, Polinicies sai.
Na sequência da sua conversa, há uma forte tempestade, que Édipo interpreta como um sinal de Zeus da sua morte iminente. Chamando por Theseus, ele lhe diz que é hora de ele dar o presente que prometeu a Atenas. Cheio de força, o cego Édipo se levanta e caminha, chamando por seus filhos e por Theseus para segui-lo.
Um mensageiro entra e diz ao coro que Édipo está morto. Ele levou seus filhos e Theseus embora, depois se banhou e derramou libações enquanto suas filhas choravam. Ele disse-lhes que o fardo de cuidar dele foi levantado e pediu a Theseus que jurasse não abandonar as suas filhas. Então ele mandou seus filhos embora, pois somente Theseus podia saber o lugar de sua morte e transmiti-la ao seu herdeiro. Quando o mensageiro voltou a olhar para o lugar onde Édipo estava pela última vez, ele disse: “Não podíamos ver o homem – ele não ia a lugar nenhum! E o rei, sozinho, protegendo seus olhos, com as duas mãos estendidas contra seu rosto, como se alguma terrível maravilha lhe aparecesse diante dos olhos e ele, não suportasse olhar”. Estes entram com Antigone e Ismene, que choram e choram o seu pai. Antigone deseja ver o túmulo de seu pai, até mesmo ser enterrada ali com ele, em vez de viver sem ele. As mulheres imploram a Theseus para levá-los, mas ele lhes lembra que o lugar é um segredo e que ninguém pode ir lá. “E ele disse que se eu mantivesse a minha promessa, manteria o meu país livre de males para sempre.” Antigone concorda e pede passagem de volta a Tebas, onde espera impedir que os Sete contra Tebas marchem. Todos saem em direcção a Atenas.